Comment les gradients d'énergie façonnent-ils la structure des communautés microbiennes? Etude de la théorie des états de transitions microbiens pour améliorer la dynamique des écosystèmes microbiens et application aux procédés de biotechnologie environnementale

How do energy gradients shape microbial communities? Study of the Microbial Transition State (MTS) approach for modelling microbial ecosystems dynamics and its application to environmental biotechnology processes

• Auteur / Autrice : Hadrien Delattre
• Direction : Théodore Bouchez
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Ecologie
• Date : Soutenance le 05/07/2018
• Etablissement(s) : Paris, Institut agronomique, vétérinaire et forestier de France
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Agriculture, alimentation, biologie, environnement, santé (Paris ; 2015-....)
• Partenaire(s) de recherche : établissement de préparation de la thèse : AgroParisTech (France ; 2007-....)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Procédés biotechnologiques au service de l'environnement (Antony, Hauts-de-Seine ; 2005-....) - AgroParisTech
• Jury : Président / Présidente : Béatrice Laroche
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Béatrice Laroche, Thomas Maskow, Jean-Philippe Steyer, Robbert Kleerebezem, Elie Desmond-Le Quéméner, Patrick Perré
• Jury : Rapporteur / Rapporteuse : Thomas Maskow, Jean-Philippe Steyer

Mots clés

Mots clés contrôlés

Approche écosystémique

Microorganismes -- Biotechnologie

Microorganismes -- Croissance

Thermodynamique

Mots clés libres

Thermodynamique microbienne

Modélisation de dynamiques microbiennes

Cinétique microbienne

Croissance microbienne

Communautés microbiennes

Écosystèmes microbiens

Énergie libre de Gibbs

Modèles métaboliques

Motifs d'assemblage

Microbial thermodynamics

Modeling microbial dynamics

Microbial kinetics

Microbial growth

Gibbs free energy

Metabolic model

Microbial ecosystems

Microbial community assembly patterns

Résumé

Les communautés microbiennes jouent un rôle clef dans les cycles géochimiques et dans les bioprocédés environnementaux. Malgré leur importance, les mécanismes impliqués dans leur structuration restent méconnus et mal appréhendés par les modèles actuels. L’approche de modélisation développée au cours de cette thèse se présente comme une alternative aux approches empiriques actuelles. Elle repose sur une nouvelle théorie de la croissance microbienne (la théorie MTS), qui introduit une relation flux/force entre le taux de croissance microbien et les gradients d’énergie libre disponibles dans le biotope. L'objet de cette thèse est de déterminer par simulation les propriétés dynamiques des modèles MTS et dans quelle mesure la théorie est capable d'apporter une explication qualitative à la structuration spatio-temporelle des communautés microbiennes.Les simulations ont premièrement révélé que les modèles MTS sont capables de tenir compte de la limitation sur la croissance exercée simultanément par plusieurs ressources de type différent (accepteur/donneur d’électron, nutriment etc.), et de les intégrer sous la forme de limitations stoichiométriques, donnant lieu à des dynamiques de population cohérentes.Dans un deuxième temps, le modèle MTS a été utilisé pour prédire les dynamiques de communautés microbiennes simplifiées. Ce travail a révélé que les contraintes thermodynamiques sur lesquelles la théorie cinétique de MTS est construite donnent lieu à des successions écologiques cohérentes, sans qu’il n’y ai besoin d’ajuster spécifiquement les paramètres de chaque population. Dans le cas d’un écosystème de boues activées simplifié, après calibration sur des données respirométriques, le modèle MTS a été capable de reproduire quantitativement des dynamiques de l’écosystème, avec un nombre de paramètres moindre que celui de l’actuel Activated Sludge Model (ASM) faisant autorité dans le domaine.Dans un troisième temps, une grande base de données d’observations expérimentales de taux de croissance a été compilée depuis la littérature. La relation entre plusieurs paramètres physicochimiques caractéristiques des métabolismes (degrés de réduction, énergie catabolique …) et le rendement de croissance microbien a été étudiée en utilisant des méthodes statistiques. Ce travail confirme que le rendement de croissance microbien peut être bien prédit à partir des seules propriétés thermodynamiques des réactions métaboliques.Le travail entrepris durant cette thèse montre que le modèle MTS propose une formalisation du couplage entre des variables thermodynamiques et dynamiques d’un écosystème microbien. Les populations et écosystèmes microbiens simulés ont montré des dynamiques cohérentes. Le modèle est capable de rendre compte, par construction, de successions écologiques observées, sans nécessiter d’ajustement paramétrique spécifique. Ce modèle est particulièrement bien adapté pour prédire la structure fonctionnelle de communautés dans des écosystèmes dominés par la sélection sur la compétition, plutôt que sur la dispersion, la diversification ou la dérive génétique.Ces résultats encouragent le développement de modèles d’écosystèmes microbiens construits sur des bases théoriques plus solides. De tels modèles sont nécessaires au développement de bioprocédés plus aptes à répondre aux nouveaux défis technologiques et environnementaux.

Microbial communities play a key role in geochemical cycles and environmental bioprocesses. Despite their importance, the mechanisms involved in their structuration remain elusive and are poorly captured in current models. The modelling approach developed during this thesis stands as an alternative to the current empirical approaches. It relies on a novel theory of microbial growth (the MTS theory), which introduce a flux/force relationship between the microbial growth rate and the free energy gradients available in the biotope. The purpose of this thesis is to characterize the dynamic properties of the MTS model and to determine, through simulations, the part of the microbial communities’ spatio-temporal structuration that is intrinsically captured by the MTS theory and which does not pertain to parameters adjustment.Simulations firstly reveal that a characteristic of the MTS model is its ability to account for the simultaneous growth limitation by many resources of different kinds (electron acceptor/donor, but also nutrients), and to integrate them as stoichiometric limitations, giving rise to coherent populations dynamics.In a second stage, the MTS model has been used to predict the dynamics of microbial communities. Those studies revealed that the thermodynamics constraints on which the MTS kinetic theory is built intrinsically give rise to consistent ecological successions without the need to adjust specifically the parameters of each population. In the case of a simplified activated sludge ecosystem, after calibration using respirometric data, the model was able to reproduce ecosystem dynamics quantitatively with a reduced number of parameters compared to current Activated Sludge Models (ASM).In a third stage, a large database of experimental growth yield observations has been compiled from literature. The relationship between multiple physicochemical parameters characterizing the metabolisms (reduction degrees, catabolic energy...) and the growth yield has been investigated using statistical methods. This work confirms that microbial growth yields can be accurately predicted solely on thermodynamic properties of metabolic reactions. The growth yields predictor could be included in future developments of the MTS models.More generally, the work undertaken during this thesis evidenced that the MTS model proposes a formalization of the coupling between thermodynamic and dynamic variables of a microbial ecosystem. The simulated microbial populations and ecosystems display coherent dynamic behaviors. The model is able to account, by construction, for well-known ecological successions, without specific parameter adjustment. This model is peculiarly adapted to the prediction of the functional structure of communities in ecosystems dominated by selection by competition, rather than on species dispersion, diversification or genetic drift.Those results encourage the development of microbial ecosystems based on firmer theoretical grounds. Such models are necessary to the development of bioprocesses able to answer to the new technological and environmental challenges.