Caractérisation de la diversité et dynamique d'invasion dans les îles françaises de l'Océan Indien du champignon Fusarium oxysporum f.sp. cubense, agent de la fusariose du bananier

Deciphering the diversity and spread in the French Indian Ocean islands of the fungus Fusarium oxysporum f. sp. cubense, causing the Fusarium wilt of banana

• Auteur / Autrice : Samuel Samuel
• Direction : Emmanuel Wicker
• Type : Projet de thèse
• Discipline(s) : BDI-Ecologie de la santé et Epidémiologie
• Date : Inscription en doctorat le 01/10/2024
• Etablissement(s) : Institut Agro
• Ecole(s) doctorale(s) : Biodiversité, Agriculture, Alimentation, Environnement, Terre, Eau
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : PHIM - Plant Health Institute Montpellier
• Partenaire(s) de recherche : École d'inscription : L'Institut Agro Montpellier (2020-....)

Mots clés

Mots clés libres

Fusariose du bananier

Route d'invasion

Génomique comparative

Évolution du génome

Épidémiosurveillance

Fusarium wilt of banana

Epidemiology

Comparative genomics

Genome evolution

Epidemio-surveillance

Résumé

Les émergences de maladie constituent des menaces majeures pour les cultures et la sécurité alimentaire mondiale, et sont aussi des modèles intéressants pour étudier les processus d'adaptation des pathogènes à leur hôte végétal. Pour la mise en œuvre de méthodes de lutte efficaces et durables, il est indispensable de mieux comprendre la dynamique évolutive modelant la structure des génomes des pathogènes fongiques au cours de l'émergence. A ces différents titres, l'émergence de la fusariose TR4, et son agent pathogène Fusarium oxysporum f.p.cubense, sont un excellent modèle d'étude. Depuis son émergence, la fusariose du bananier, causée par Fusarium oxysporum f. sp. cubense (Foc), a constitué une menace majeure pour la production de bananes dans le monde entier. Dans les années 1960, la race 1 de Foc a ainsi dévasté les plantations de bananier du cultivar Gros Michel, ce qui a conduit au remplacement de cette variété par le cultivar Cavendish, résistant à cette race. Actuellement, la principale préoccupation est la race tropicale 4 de Foc (Foc-TR4). Décrite au début des années 1990, Foc-TR4 est pathogène pour les bananiers Cavendish dans les zones tropicales et subtropicales, ainsi que sur tous les groupes variétaux sensibles aux races 1 et 2. De par sa large gamme de virulence, elle présente un risque sérieux pour la sécurité alimentaire dans les pays où la banane est un aliment de base. Des signalements récents au Mozambique, à Mayotte et aux Grandes Comores, mais aussi en Amérique du Sud (Colombie, Pérou et Venezuela), ont suscité une grande inquiétude chez les autorités locales et les producteurs, car une fois que l'agent pathogène a été introduit, son éradication est impossible. Le cas de Mayotte présente quelques particularités, car FocTR4 a été détecté initialement sur d'autres types variétaux que Cavendish. De plus, il semble que les bananes Cavendish locales soient moins affectées par le Foc-TR4. La compréhension du mouvement du Foc-TR4 dans la région (Mozambique, Mayotte et Grande Comores), de ses voies d'introduction et des épidémies de Foc-TR4 à Mayotte est essentielle pour développer et mettre en place des stratégies d'épidémiosurveillance et de gestion de la maladie, ce qui explique cette thèse conjointement déposée par le CIRAD et l'ANSES. La thèse a trois objectifs principaux : Le premier objectif de ce projet est de décrire la diversité de Foc à Mayotte. Cette diversité, décrite notamment par les groupes de compatibilité végétative (VCG), sera explorée par l'échantillonnage de différentes variétés de bananiers symptomatiques présentes sur l'île. Après leur purification, le VCG des isolats sera déterminé par des tests in vitro ou moléculaire en ciblant les VCG les plus courants dans le monde. En outre, afin de mieux cerner l'étiologie de la fusariose du bananier, l'identification de champignons pathogènes autres que Fusarium oxysporum sera également réalisée. Ces méthodes, associées à des analyses de métabarcoding, permettront de caractériser les communautés de pathogènes fongiques des bananiers. Enfin, l'inoculation des champignons pathogènes potentiels les plus répandus sur différents cultivars de bananiers permettra d'évaluer leur pathogénicité et leur spectre de virulence. Le deuxième objectif est de reconstituer l'histoire de l'invasion de FocTR4 dans la région du sud-ouest de l'océan Indien. Le séquençage génomique de souches de Foc issues de la collection créée dans le cadre du premier objectif de cette thèse viendra enrichir le jeu de donnée existant issus de collaborations antérieures entre le CIRAD, l'ANSES et l'Université de Stellenbosch (Afrique du Sud). De nouveaux génomes du Mozambique et de la Grande Comore seront séquencés dans le cadre de cette collaboration. Cette importante collection de données génomiques sera utilisée pour reconstituer l'histoire de l'invasion de TR4 dans cette région en déduisant les itinéraires de migration les plus probables de TR4 entre ces pays. Enfin, un troisième objectif est de comprendre l'évolution de la structure génomique de FocTR4 durant l'invasion, en analysant le rôle des chromosomes accessoires porteurs d'effecteurs de pathogénicité spécifiques, les traces de recombinaison, la variation du nombre de chromosomes et la dynamique du contenu en gènes à travers les schémas de migration.Les connaissances actualisées sur les lignées de Fusarium oxysporum f.sp. cubense actives dans les épidémies et circulant dans cette sous-région aideront à concevoir des stratégies de gestion adaptées à la région, tandis que l'étude de l'évolution du génome fongique ouvrira la voie à la mise en œuvre de méthodes de détection innovantes, ainsi qu'au développement d'une résistance durable.

Emerging diseases pose major threats to crops and global food security, and are also interesting models for studying the processes by which pathogens adapt to their plant host. In order to implement effective and sustainable control methods, it is vital to gain a better understanding of the evolutionary dynamics that shape the structure of fungal pathogen genomes during emergence. The emergence of Fusarium wilt of banana, and its causing agent Fusarium oxysporum f.sp.cubense, is an excellent model to study in all these respects. Since its emergence, Fusarium wilt of bananas caused by Fusarium oxysporum f. sp. cubense (Foc) has been the principal threat to banana production worldwide. In the 1960s Foc race 1 decimated the production of Gros Michel bananas, leading to the replacement of this variety by Cavendish bananas, which showed resistance to race 1. Currently, the principal concern is Foc tropical race 4 (Foc-TR4). Described in the early 1990's, Foc-TR4 is pathogenic to Cavendish bananas in the tropics and the subtropics, a major difference with other Foc races that do not have this capacity. Moreover, it attacks numerous banana varieties, and thus represents a serious risk to food security in countries where banana is a staple food. Recent reports from Mozambique, Mayotte and Grande Comoros, but also in South America (Colombia, Peru and Venezuela), have raised a major concern in local authorities and producers, because once introduced, the eradication of the pathogen is ineffective. The case of Mayotte has some particularities, as the first Foc-TR4 detection concerned banana varieties other than Cavendish. Moreover, it seems that local Cavendish bananas are less affected by Foc-TR4. Given these particularities, understanding the movement of Foc-TR4 in the region (Mozambique, Mayotte and Grande Comoros), its introduction pathways and the epidemics of Foc-TR4 in Mayotte is key to developing and setting-up epidemio-surveillance and disease management strategies, which explains this joint thesis demand CIRAD/ANSES. The thesis has three main objectives: The first objective of this project is to describe the Foc diversity in Mayotte. This diversity, assessed by the description of vegetative compatibility groups (VCGs), will be explored by sampling different symptomatic banana plant varieties present on the island. Analysis will be conducted by purification of isolates, VCG tests and molecular assays targeting the most common VCGs worldwide. In addition, in order to understand the aetiology of wilting bananas, the identification of other fungal pathogens isolates (not Fusarium oxysporum) will also be performed. These methods, coupled with metabarcoding analysis, will allow the characterisation of the fungal plant pathogen communities. Finally, inoculation of the most prevalent potential fungal pathogens conducted on different banana cultivars, will allow the assessment of their pathogenicity. The second objective will be to reconstitute the invasion history of FocTR4 in the South Western Indian Ocean region. The Foc strain collection created during the first objective of this thesis will enrich the existent genomes resulting from previous collaborations between CIRAD, ANSES and the University of Stellenbosch. In addition, new genomes from Mozambique and Grande Comoros will be sequenced as a part of a new collaboration with the team of Stellenbosch. This important genome data collection will be used to reconstitute the TR4 invasion history in this region by inferring the most probable TR4 migration routes across these countries. Finally, a third objective will be to use this data to address the genomic structure evolution of FocTR4, like the role of accessory chromosomes carrying specific pathogenicity effectors, investigate traces of recombination, chromosome number variation, and dynamics of gene content across migration patterns. The updated knowledge on the epidemiologically active lineages of Fusarium oxysporum f.sp. cubense circulating in this sub-region will help to design regionally sound management strategies, while investigating the fungal genome evolution will pave the way for the implementation of innovative detection methods, as well as the development of pathogen-informed durable resistance approaches.