La chimie des carbonates dans le cœlentéron d'un corail constructeur de récif: variations spatiales, effet des paramètres environnementaux et lien avec la calcification

Carbonate chemistry in the coelenteron of a reef coral: spatial variations, effect of environmental parameters and link with calcification

• Auteur / Autrice : Lucas Crovetto
• Direction : Sylvie Tambutte
• Type : Projet de thèse
• Discipline(s) : Biochimie et biologie structurale
• Date : Inscription en doctorat le ; Soutenance le 10/12/2024
• Etablissement(s) : Sorbonne université
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Complexité du vivant
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Centre Scientifique de Monaco
• Partenaire(s) de recherche : Equipe de recherche : Physiologie/Biochimie corallienne
• Jury : Président / Présidente : Frédéric Gazeau
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Sylvie Tambutte, Éric Tambutte, Paola Furla, Marian Y. Hu, Colin Brownlee
• Jury : Rapporteur / Rapporteuse : Marian Y. Hu, Colin Brownlee

Mots clés

Mots clés libres

Coraux scléractiniaires

Calcification

Cœlentéron

Photosynthèse

Chimie des carbonates

Microélectrodes

Scléractinian corals

Calcification

Cœlenteron

Photosynthesis

Carbonate chemistry

Microsensors

Résumé

Les récifs coralliens, la plus grande bioconstruction présente sur Terre, sont des structures biologiques extraordinaires basées sur la capacité des organismes vivants à produire des biomatériaux dans un processus appelé calcification. L'établissement et le maintien des récifs coralliens dépendent principalement de la capacité des coraux constructeurs de récifs à sécréter un squelette de carbonate de calcium (CaCO3), créant un écosystème complexe, essentiel à la survie de nombreuses autres espèces marines. Étant donné l'importance écologique et socio-économique des coraux constructeurs de récifs, le processus de calcification a été étudié en détail à différentes échelles. Pour construire leur squelette de CaCO3, les coraux nécessitent un environnement chimique spécifique présent dans le milieu extracellulaire de calcification (MEC), un compartiment semi-clos situé entre l'épithélium calicoblastique et le squelette. L'épithélium calicoblastique joue un rôle crucial dans la régulation du transport ionique, créant ainsi un microenvironnement supersaturé favorable à la calcification. Parmi les paramètres clés qui contrôlent la chimie du MEC, le pH et la concentration d'ions carbonates sont les plus étudiés, car ils contrôlent l'état de saturation de l'aragonite et donc la calcification. Que ce soit par des méthodes directes ou indirectes, toutes les études montrent que le pH et la concentration d'ions carbonates sont plus élevés dans le MEC que dans l'eau de mer, suggérant que la calcification est un processus biologiquement contrôlé. Les études sur le processus de calcification des coraux supposent souvent un lien direct entre l'eau de mer et le MEC. Cependant, le MEC est séparé du milieu environnant par plusieurs couches de tissus et par le cœlentéron. Ce dernier compartiment est le seul fluide ''circulant'' du corail et se trouve à la fois dans les polypes et le cœnosarc (tissu reliant les polypes). Comme des cellules contenant des dinoflagellés symbiotiques tapissent le cœlenteron, leur activité photosynthétique contribue à des changements dans la chimie de ce compartiment, notamment en ce qui concerne le pH et la concentration d'ions carbonates. Dans la quête pour comprendre le processus de calcification chez les coraux, de nombreuses données ont été obtenues indépendamment dans le cœlenteron et dans le MEC. Cependant, il reste encore des zones d'ombre dans notre compréhension de ce processus, notamment concernant l'influence de la chimie du cœlenteron sur celle du MEC. Pour contribuer à combler ces lacunes, l'objectif principal de ma recherche de doctorat était d'explorer comment les conditions de lumière/obscurité et les stress environnementaux influencent la chimie dans le cœlenteron. À cette fin, j'utilise des microélectrodes (Liquid Ion Exchange, LIX) en combinaison avec la technique de croissance à plat (CAP) pour comparer des tissus contenant une densité en dinoflagellés symbiotiques différente : une haute densité de dinoflagellés (HDD) au centre des micro-colonies sur lames de verre (tissu brun) et une faible densité de dinoflagellés (LDD) en bordure des micro-colonies (tissu transparent), une zone appelée growing edge. Ces données, recueillies de manière temporelle et sous l'influence de facteurs environnementaux variables, sont indispensables au développement de modèles dynamiques de calcification. Les résultats de ma recherche apportent des connaissances supplémentaires sur le processus complexe de calcification, en mettant l'accent sur l'interaction entre le cœlenteron et la chimie des carbonates du MEC.

Coral reefs, the largest bioconstruction on Earth, are extraordinary biological structures based on the ability of living organisms to produce biominerals in a process known as calcification. The establishment and maintenance of coral reefs depend primarily on the ability of reef-building corals to secrete a calcium carbonate (CaCO3) skeleton, creating a 3D framework essential for the survival of many other marine species. Given the ecological and socio-economic importance of reef-building corals, the calcification process that enables them to efficiently colonize the substrate has been studied in detail at the molecular and physiological level. To build their CaCO3 skeleton, corals require a specific chemical environment found in the extracellular calcifying medium (ECM), a semi-enclosed compartment located between the calicoblastic epithelium and the skeleton. The calicoblastic epithelium is characterized by considerable ion transport capacities, resulting in a supersaturated microenvironment favorable for calcification. Among the key parameters that control chemistry in the ECM, pH and carbonate ion concentration are the most studied, as they control the saturation state of aragonite and thus drive calcification. Whether using indirect or direct methods, all studies show that pH and carbonate ion concentration are higher in ECM than in seawater, suggesting that calcification is a biologically controlled process. Studies dealing with the calcification process of corals often assume a direct link between the external seawater and the ECM. However, the ECM is separated from the seawater by several tissue layers and the cœlenteron. This latter compartment is the only “circulating'' fluid body of the coral and is found in both the polyps and the cœnosarc (tissue connecting the polyps). As symbiotic dinoflagellate-containing cells line the cœlenteron, their photosynthetic activity contributes to changes in the chemistry of this compartment, particularly with respect to pH and the concentration of carbonate ions. In the quest to understand the calcification process in corals, numerous data have been obtained independently in the cœlenteron and in the ECM. However, there are still significant gaps in our understanding, particularly regarding the relationship between the carbonate chemistry in the cœlenteron and the ECM. To contribute to this lack of knowledge, the overall aim of my Ph.D. research was to explore how light/dark conditions and environmental stresses influence chemistry in the cœlenteron. To this end, I use liquid ion exchange (LIX) microsensors in combination with the lateral skeleton preparative assay (LSP) to compare zones of different dinoflagellate density in coral tissue: high dinoflagellate density (HDD) in the center of microcolonies growing on glass slides (brown-stained tissue) and low dinoflagellate density (LDD) at the edge of microcolonies (transparent tissue), a zone referred to as the growing edge. These data, collected over time and influenced by variable environmental factors, are essential for the development of dynamic models of calcification. The results of my research provide profound insights into the complex process of calcification, with a focus on deciphering the critical interplay between the cœlenteron and ECM carbonate chemistry.