Etude des dynamiques neurales cortico-ganglions de la base pendant le sommeil chez les oiseaux chanteurs avec une methodologie inspiré par la Science Ouverte

The investigation of songbirds' cortical-basal ganglia neural sleep dynamics through an Open Science-inspired computational framework

• Auteur / Autrice : Eduarda Gervini zampieri centeno
• Direction : Arthur Leblois
• Type : Projet de thèse
• Discipline(s) : Neurosciences
• Date : Soutenance en 2024
• Etablissement(s) : Bordeaux
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Sciences de la vie et de la santé
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Institut des Maladies Neurodégénératives
• Partenaire(s) de recherche : Equipe de recherche : Physiologie et pathophysiologie de la dynamique des réseaux impliqués dans l'apprentissage procédural
• Jury : Président / Présidente : Nicolas Rougier
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Arthur Leblois, Camille Maumet, Daniela Vallentin, Andrew Davison, Lisa Roux
• Jury : Rapporteur / Rapporteuse : Camille Maumet, Daniela Vallentin

Mots clés

Mots clés libres

Oiseaux Chanteurs

Apprentissage Vocal

Science Ouverte

Sommeil

Boucle Cortico-Ganglions de la base-Thalamo-Corticale

Songbirds

Vocal Learning

Open Science

Sleep

Cortico-Basal Ganglia-Thalamo-Cortical Loop

Résumé

À mesure que les neurosciences intègrent les mégadonnées et les technologies avancées, il devient crucial de donner la priorité à la gestion des données, à la reproductibilité et au partage des ressources. La Science Ouverte (SO) offre un cadre pour atteindre ces objectifs. Notre projet utilise les principes de la SO pour explorer les mécanismes neuronaux sous-jacents à l'apprentissage vocal chez les oiseaux chanteurs, un modèle bien établi pour l'étude de l'apprentissage de la parole. Tout comme les êtres humains apprennent à parler, l'acquisition du chant chez les oiseaux repose sur un long processus d'essais et d'erreurs qui dépend du retour auditif, engageant des zones corticales et sous-corticales du cerveau. Maîtriser une compétence sensorimotrice aussi complexe n'est pas simple et les oiseaux chanteurs possèdent un circuit cérébral dédié à l'acquisition des chants, qui inclut une boucle cortico-ganglion de la base (CBG) similaire à celle trouvée chez les mammifères. Plusieurs études ont démontré comment cette boucle CBG est nécessaire à l'acquisition et à la plasticité du chant. Cependant, le processus par lequel l'apprentissage est consolidé au sein de cette boucle reste inconnu. Nous savons que l'apprentissage réussi du chant dépend du sommeil et que, pendant la nuit, une activité oscillatoire émerge et l'activité neuronale liée au chant est rejouée dans certaines parties du circuit de chant (replay). Les oscillations neuronales et les replays pourraient-ils sous-tendre la consolidation du chant dans la boucle CBG aviaire? En nous appuyant sur la compréhension de la manière dont l'activité oscillatoire synchronisée dans le réseau hippocampo-cortical facilite le transfert et la consolidation des mémoires, nous avons utilisé des sondes Neuropixel 1.0 dans la boucle CBG aviaire pour explorer si des mécanismes neuronaux similaires peuvent être observés, suggérant une participation à la consolidation du chant. Pour gérer efficacement nos ensembles de données à haut rendement et multiplexés (électrophysiologie, comportement et histologie), nous avons d'abord construit l'infrastructure informatique nécessaire avec des protocoles de gestion et de partage des (méta)données standardisés, un tri des pics automatisé et des outils de visualisation et d'analyse adaptés aux données. Ensuite, nous avons appliqué cet ensemble d'outils à des enregistrements de sommeil de sept oiseaux et avons été les premiers à identifier que les zones corticales de la boucle CBG aviaire présentent une plus grande cohérence des champs locaux, une variabilité de la décharge neuronale et un entrainement des pics aux champs pendant le sommeil à ondes lentes, par rapport aux ganglions de la base, qui au contraire, montraient un profil plus désynchronisé et non coordonné.

As neuroscience incorporates big data and advanced technologies, it becomes crucial to prioritise data management, reproducibility, and resource sharing. Open Science (OS) offers a framework to fulfil these objectives. Our project utilizes OS principles to explore the neural mechanisms underlying vocal learning in songbirds—a well-established model for studying speech learning. Similar to how humans learn how to speak, birdsong acquisition relies on a long trial-and-error auditory-feedback-dependent process engaging cortical and subcortical areas in the brain. Mastering such a complex sensorimotor skill is no small feat, and songbirds have a dedicated brain circuitry for acquiring songs, which includes a cortical-basal-ganglia (CBG) loop homologous to that found in mammals. Several studies have demonstrated how this CBG loop is necessary for song acquisition and plasticity. However, the process through which learning is consolidated within this loop remains unknown. We know that successful song learning depends on sleep and that, during the night, oscillatory activity emerges and neural activity related to singing is replayed in parts of the song circuitry. Could neural oscillations and replays underlie song consolidation in the avian CBG loop? Drawing from the understanding of how synchronised oscillatory activity in the hippocampal-cortical network facilitates the transfer and consolidation of memories, we used Neuropixel 1.0 probes in the avian CBG loop to explore whether similar neural mechanisms can be observed, suggesting participation in song consolidation. To efficiently handle our high-yield and multiplexed datasets (electrophysiology, behaviour, and histology), we first built the necessary computational infrastructure with standardised (meta)data management and sharing protocols, automated spike sorting, and data-tailored visualisation and analysis tools. Then, we applied this toolset to sleep recordings from seven birds and were the first to identify that avian CBG-loop cortical areas exhibit higher local field coherence, neural firing variability, and spike-to-field entrainment during slow wave sleep, as compared to the basal ganglia, which instead had a more desynchronised and uncoordinated profile.