Du supergène à l'écosystème à travers le prisme de la génomique : différentes nuances de diversité génétique chez des organismes marins

From (super)genes to ecosystems through the lens of genomics : different shades of genetic diversity in marine organisms

• Auteur / Autrice : Pierre Lesturgie
• Direction : Manuela López Villavicencio
• Type : Projet de thèse
• Discipline(s) : Biologie évolutive
• Date : Inscription en doctorat le 01/10/2020; Soutenance le 13/12/2023
• Etablissement(s) : Paris, Muséum national d'histoire naturelle
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Sciences de la nature et de l'Homme - Évolution et écologie (Paris ; 1995-....)

Mots clés

Mots clés libres

Génétique des Populations

Coalescence

Biodiversité

Supergènes

Méta-populations

Génomique

Population genetics

Coalescence

Biodiversity

Supergenes

Meta-populations

Genomics

Résumé

L'histoire évolutive des espèces est façonnée par des processus démographiques et sélectifs, dont la compréhension nécessite la modélisation complexe de la diversité génétique afin de comprendre des phénomènes allant de l'échelle locale à l'échelle de l'écosystème. Il s'agit cependant d'un exercice difficile en génétique des populations, car il nécessite une bonne compréhension des processus façonnant la diversité génétique et l'étude de scénarios complexes et utiles au moyen de cadres inférentiels soigneusement conçus et adaptés à la question et à la biologie du modèle d'étude. Dans ce cadre, ma thèse vise à montrer comment la reconstruction détaillée des processus démographiques fournit des informations précieuses pour élaborer des hypothèses évolutives et des stratégies de conservation, et notamment pour mieux caractériser l'interaction entre processus neutres et sélectifs. Également, elle cherche à améliorer notre compréhension de la façon dont les processus, au niveau des espèces et des communautés, influencent la démographie historique. Pour cela, j'ai d'abord étudié comment la structuration génétique des populations (et plus généralement, tout événement historique) influence les patrons démographiques inférés par des modèles basés sur la théorie de la coalescence supposant un accouplement aléatoire (modèles non structurés). En couplant arguments théoriques à des cas empiriques basés sur des requins à large distribution, j'ai pu montrer comment les modèles non structurés sont utiles pour inférer la variation du taux de coalescence dans le temps, qui est directement liée à la vraie démographie de l'espèce. Ceci a permis de mettre en avant que ces modèles restent un outil exploratoire fondamental pour recueillir des éléments sur l'histoire évolutive des espèces, à condition qu'ils soient interprétés à la lumière de scénarios complexes plutôt que panmictiques. Ensuite, je rapporte la découverte d'un supergène déterminant la taille chez une espèce de raie. Je fournis alors des évidences sur son origine et son rôle dans le déclin abrupt d'une population vulnérable grâce à la reconstruction de l'histoire démographique de l'espèce à l'échelle de son aire de distribution. Cette étude souligne l'importance de la modélisation démographique pour comprendre des processus locaux de sélection, en particulier lorsqu'ils impliquent des enjeux de conservation. Enfin, j'ai examiné certains déterminants écologiques de la diversité génétique à travers un panel unique de données génomiques provenant de 43 espèces de poissons récifaux. Ceci a permis de montrer une relation positive entre largeur de niche trophique et stabilité démographique, révélant l'effet d'un processus à l'échelle de la communauté sur l'histoire démographique. Les études en génétique des populations s'articulant en général sur une espèce, ce travail est l'un des premiers à tenter d'évaluer directement la relation entre la diversité des interactions des espèces et leur histoire démographique. Plus généralement, cette étude suggère que les jeux de données multi-espèces pourraient se révéler importants à l'avenir pour détecter les signatures génomiques laissées par des processus à grande échelle. Dans l'ensemble, ma thèse souligne le rôle fondamental d'une reconstruction démographique robuste pour comprendre des processus micro (tels que l'adaptation) et macro (tels que le fonctionnement des écosystèmes) évolutifs à travers l'étude d'espèces marines. Elle permet aussi de mieux comprendre certains déterminants évolutifs et écologiques de la diversité génétique et la manière dont ils influencent les processus de coalescence (et donc les inférences démographiques en découlant). Enfin, elle souligne l'importance et la puissance potentielle des études multi-espèces, relativement nouvelles en génétique des populations, qui permettront à l'avenir de répondre à des questions à des échelles d'étude différentes avec des implications en évolution, en écologie et en conservation.

The evolutionary history of species is shaped by demographic and selective processes, the understanding of which requires complex modeling of genetic diversity in order to grasp insights into phenomena ranging from the local to the ecosystem-scale. Yet this is a challenging exercise in population genetics, as it requires both a good understanding of processes shaping genetic diversity and to investigating meaningful demographic scenarios using carefully designed frameworks tailored to the question and the biology of the organism(s) under study. In this context, the aim of my PhD thesis is twofold. Firstly, it aims to show how the extensive reconstruction of demographic processes provides valuable insights for developing evolutionary hypotheses and conservation strategies, and notably to characterize the interplay between neutral and selective processes. Secondly, it seeks to improve our understanding of how species- and community-level processes influence historical demography. To that end, I first investigated how population structure (and, more generally, any historical event) influences the distribution of coalescence times and therefore the demographic reconstruction inferred through coalescent-based models assuming random mating (unstructured models). To do this, I coupled theoretical insights to empirical test-cases based on widely distributed shark species. Ultimately, I showed how unstructured models are extremely useful in inferring the variation of the coalescence rate through time, which is directly linked to the true demography of a species, hence remaining a fundamental exploratory tool to gain insights into species' history, if interpreted under the light of complex scenario rather than panmictic ones. Secondly, I report the discovery of a size-determining supergene in the Thorny Skate (Amblyraja radiata). I then provided insights into its origin and role in the steep decline trajectory of a vulnerable population by extensively reconstructing the demographic history of the species at the scale of its range distribution. This emphasized how crucial demographic modelling is to understand local selective processes, especially when coupled with conservation implications. Finally, I investigated ecological determinants of genetic diversity using a unique panel of genomic data from 43 species of coral reef fishes. This study allowed to demonstrate that trophic niche width is positively associated to demographic stability, revealing the direct effect of a community-level process on the historical demography of species. While population genetics studies are usually species-centered, this work is one of the first to actively try to evaluate the influence of species interactions over their evolutionary history. Ultimately, it provides insights into how multi-species population genetics datasets will be key to elucidating the genomic signatures of large-scale processes in the future. Overall, my thesis highlights the fundamental role of robust demographic reconstruction to answer questions related to both micro (such as adaptation) and macro (such as the ecosystem functioning) evolutionary processes, through case studies of marine species. Notably, it increases our understanding of the evolutionary and ecological underpinnings of genetic diversity and how they influence the coalescent history of a sample of lineages (and hence, the demographic inferences we made out of them). Finally, it highlights the significance and potential power of multi-species studies, that are quite novel in population genetics, and which in the future will make it possible to answer questions at different scales of study with evolutionary, ecological, and conservation implications.