Les grandes extinctions de masse ont-elle impacté l'évolution des insectes ? Le cas des Hémiptères Fulgoromorpha.

Have major mass extinctions impacted the evolution of insects ? The example of the macroevolutionary history of the Hemiptera Fulgoromorpha

• Auteur / Autrice : Manon Bucher
• Direction : Thierry Bourgoin
• Type : Projet de thèse
• Discipline(s) : Systématique
• Date : Inscription en doctorat le 01/10/2020; Soutenance le 17/05/2024
• Etablissement(s) : Paris, Muséum national d'histoire naturelle
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Sciences de la nature et de l'Homme - Évolution et écologie (Paris ; 1995-....)

Mots clés

Mots clés libres

Macroévolution

Phylogénie

Diversification

Entomologie

Hemiptera

Fulgoromorpha

Macroevolution

Phylogeny

Diversification

Entomology

Hemiptera

Fulgoromorpha

Résumé

Les insectes constituent le groupe le plus diversifié de la biosphère, avec plus d'un million d'espèces actuellement décrites. Le plus ancien fossile attesté d'insecte date du Dévonien supérieur (Garrouste et al., 2012), mais les calibrations moléculaires s'accordent à faire remonter l'origine des ptérygotes au Dévonien inférieur (Misof et al., 2014). Cela implique que ces organismes ont survécu à au moins quatre des grandes extinctions de masse ayant frappé le monde vivant : à la fin du Dévonien, du Permien, du Trias et du Crétacé. Ces extinctions sont généralement bien documentées pour le monde marin et les vertébrés, mais bien moins pour les insectes. Comment les insectes ont-ils ainsi traversé ces grandes crises du passé ? Cette thèse aborde cette question à travers l'étude des Fulgoromorpha, un sous-ordre d'Hémiptères strictement phytophages, dont la diversité actuelle (21 familles) et fossile (16 familles) témoigne d'une riche histoire évolutive depuis leur origine présumée au Carbonifère (Nel et al., 2013; Bourgoin & Szwedo, 2022, 2023). Pour y répondre, cette thèse vise à analyser les dynamiques de diversification des principales lignées évolutives de ce clade en se basant sur une phylogénie solidement établie. La première partie propose ainsi une hypothèse phylogénétique multigénique datée (approche en node-dating) des familles actuelles, fondée ensemble exhaustif des données moléculaires disponibles (2022) couvrant 531 taxons et 80 % de la diversité supra-générique du sous-ordre. L'objectif initial était d'établir un cadre phylogénétique de référence pour les analyses subséquentes. Le second volet présente une synthèse exhaustive des patterns de nervation des ailes antérieures des Fulgoromorpha du Paléozoïque et du Mésozoïque, réalisée sous forme d'un catalogue illustré, selon une interprétation et une terminologie standardisée. L'objectif était de faciliter l'analyse comparative d'un ensemble de données morphologiques fossiles, normalisées par des interprétations révisées, ainsi que par la mise à jour des âges stratigraphiques des taxons. Dans une troisième partie, le modèle Fossilized Birth-Death a été appliqué afin d'établir une phylogénie datée des Fulgoromorpha par une approche de total-evidence, combinant un jeu de données morphologiques standardisées et des données moléculaires. Cette méthode a ainsi permis d'intégrer des taxons actuels et fossiles de Fulgoromorpha, alliant pour la première fois les connaissances paléontologiques et néontologiques de ce clade. Les résultats ont indiqué des âges de diversification plus récents pour les familles actuelles des Fulgoromorpha que ceux avancés par les études précédentes. Ils repositionnent l'origine des lignées à des périodes géologiques postérieures et plus cohérentes avec le registre fossile, suggérant ainsi un nouveau scénario évolutif pour ces insectes. Enfin, la dynamique de diversification du groupe, inférée sur la base des occurrences fossiles, suggère que les Fulgoromorpha ont montré une résilience notable face aux grands événements d'extinction classiquement reconnus, à l'exception de la crise spécifique aux insectes du Crétacé inférieur, entre l'Aptien et le Cénomanien (Labandeira, 2005), ainsi que la crise de la limite Éocène-Oligocène. Par conséquent, bien qu'ayant été confrontés à au moins trois crises biologiques majeures, les Fulgoromorpha ont connu des périodes de diversification soutenues au fil des périodes géologiques, en particulier durant le Crétacé inférieur et le Cénozoïque. En conclusion, nous remarquons que la diversification des Fulgoromorpha est significativement corrélée à une variable biotique, la compétition entre les lignées, ainsi qu'abiotique, notamment la température moyenne globale, qui semblent ainsi avoir été des facteurs déterminants dans l'évolution de ce groupe. Nos résultats ont néanmoins suggéré que les grands réarrangements floraux et la fragmentation continentale n'ont pas significativement impacté leur diversification.

Insects are the most diverse group in the biosphere, with over one million species currently described. The oldest confirmed insect fossil dates back to the Late Devonian (Garrouste et al., 2012), but molecular calibrations agree on an Early Devonian origin for Pterygota (Misof et al., 2014). This suggests that these organisms survived at least four of the major mass extinctions that have affected life on Earth: during the Late Devonian, Permian-Triassic, Triassic-Jurassic, and Cretaceous-Paleogene boundaries. While these extinctions are generally well documented for marine life and vertebrates, they are less well understood for insects. How have insects been affected by these major biological crises? This thesis addresses this question through the study of Fulgoromorpha, a strictly phytophagous suborder of Hemiptera, whose extant (21 families) and fossil (16 families) diversity attests to a rich evolutionary history since its presumed origin in the Carboniferous (Nel et al., 2013; Bourgoin & Szwedo, 2022, 2023). To answer this question, the aim of this study is to analyze the diversification dynamics of the main lineages of this clade, based on a robustly established phylogeny. The first part of the thesis provides a phylogenetic hypothesis (node-dating approach) of the extant families, based on a comprehensive dataset of available molecular data (2022), covering 531 taxa and 80% of the suborder's supra-generic diversity. The first objective was to establish a phylogenetic framework for subsequent analyses. The second section presents a comprehensive synthesis of tegmina venation patterns of Paleozoic and Mesozoic Fulgoromorpha, compiled as an illustrated catalogue with standardized interpretation and terminology. The aim was to facilitate comparative analysis of a set of morphological fossil data, standardized by revised interpretations and updated stratigraphic ages of the taxa. In a third part, the Fossilized Birth-Death model was applied to infer a dated phylogeny of Fulgoromorpha using a total-evidence approach, combining a set of standardized morphological and molecular data. This method allowed the integration of both extant and fossil taxa of Fulgoromorpha, combining for the first time paleontological and neontological knowledge of this clade. The results indicated more recent diversification ages for extant Fulgoromorpha families than those proposed by previous studies. Indeed, they place the origin of the lineages in later geological periods that are more consistent with the fossil record, suggesting a new evolutionary scenario for these insects. Finally, the diversification dynamics of the group, inferred from the fossil record, suggest that the Fulgoromorpha showed remarkable resilience to the recognized major extinction events, with the exception of the specific-insect crisis of the Early Cretaceous, between Aptian and Cenomanian (Labandeira, 2005), as well as the crisis at the Eocene-Oligocene boundary. Therefore, despite having faced at least three major biological crises, Fulgoromorpha has experienced periods of strong diversification throughout geological time, notably during the Lower Cretaceous and Cenozoic. In conclusion, we observed that the diversification of Fulgoromorpha is significantly correlated with a biotic variable, the competition between lineages, as well as an abiotic variable, in particular the global average temperature, which thus seem to have been determining factors in the evolution of this group. Our results nevertheless suggest that major floral rearrangements and continental fragmentation have not significantly impacted their diversification.