Exploration du mode de vie parasitaire dans les écosystèmes marins

Exploration of parasitic life-style in marine ecosystems

• Auteur / Autrice : Clément Leboine
• Direction : Betina Porcel
• Type : Projet de thèse
• Discipline(s) : Sciences de la vie et de la santé
• Date : Inscription en doctorat le 01/10/2022
• Etablissement(s) : université Paris-Saclay
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Structure et Dynamique des Systèmes Vivants
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Génomique métabolique - DRF/JACOB/Génoscope
• Partenaire(s) de recherche : référent : Université d'Évry-Val-d'Essonne (1991-....)

Mots clés

Mots clés libres

Parasites

Évolution

Adaptation

Génomique comparative

Génomique environnementale

Biodiversité

Environmental genomics

Evolution

Adaptation

Biodiversity

Parasites

Comparative genomics

Résumé

Le parasitisme, très fréquent dans la nature, est une source majeure de pression évolutive tant pour les hôtes que pour les parasites. L'interdépendance d'un parasite et de son hôte (et la pression environnementale qui est associée) a progressivement façonné les génomes de parasites, les conduisant à évoluer vers des formes de plus en plus spécialisées et dépendantes vis-à-vis de leurs hôtes. L'émergence du parasitisme a eu lieu à plusieurs reprises à travers l'arbre de vie, suivant en outre plusieurs voies parallèles dans certains Phyla (Lukeš et al., 2014; Mathur et al., 2019; Rueckert et al., 2019), conduisant souvent à des réductions de la taille du génome et, dans certains cas, du nombre de gènes initialement présents comme un répertoire génétique ancestral commun. Cette réduction du nombre de gènes touche principalement ceux impliqués dans les capacités anabolisantes du parasite suite au développement de stratégies pour obtenir des nutriments de leurs hôtes. Simultanément, de nouvelles fonctions sont acquises par le parasite afin de de construire des interfaces dynamiques avec des hôtes autant pour l'invasion que pour la maintenance a l'intérieur de l'hôte, mais également pour s'adapter à de nouveaux hôtes et ainsi prévenir l'extinction. Les effecteurs impliqués dans l'interaction hôte-parasite ont été étudies chez les Apicomplexa et les Kinetoplastida depuis de nombreuses décennies. Ces groupes sont des cibles remarquables pour étudier comment les contraintes environnementales ont modelé les génomes des parasites au cours de l'évolution. Leurs représentants le plus connu sont des parasites intracellulaires des vertèbres responsables de maladies humaines et vétérinaires comme le paludisme, la toxoplasmose, la maladie du sommeil entre autres, qui correspondent aujourd'hui à des références majeures pour ces phyla. Néanmoins, une partie importante des moteurs de la diversité génétique, permettant de mieux comprendre la transition entre un stade autonome et la vie parasitaire, reste potentiellement à découvrir dans des niches écologiques très peu représentées (Boisard & Florent, 2020; Leung, 2017), telle que la communauté planctonique (Bjorbakmo et al., 2020). Cette thèse a pour objectif d'explorer le composant eucaryote du plancton (Carradec et al., 2018; Vorobev et al., 2020; Delmont et al., 2020) par des approches «omiques» à la recherche des «marqueurs de style de vie parasitaire» au sein de la biodiversité marine. Ainsi, la combinaison des approches gène-, génome- et communautés-centre permettra non seulement l'identification de «marqueurs de vie parasitaire» pour chacun de ces taxons, mais aussi la compréhension de leur fonctionnement et leur intégration dans les modelés biogéochimiques globaux. Ceci conduira potentiellement entre autres à l'identification d'effecteurs parmi des données de metagénomique/ metatranscriptomique eucaryote sans assignations taxinomiques fiables, et apportera ainsi un éclairage nouveau sur des organismes et/ou des branches de l'arbre de la vie à ce jour mal caractérisées ou sous-étudiées (Salomaki et al. 2021, Boisard et al. 2021).

Parasitism, which is very common in nature, is a major source of evolutionary pressure for both hosts and parasites. The interdependence of a parasite and its host (and the associated environmental pressure) has progressively shaped parasite genomes, leading them to evolve into increasingly specialized and host-dependent forms. Parasite emergence has occurred repeatedly across the tree of life, furthermore following several parallel pathways in some Phyla (Lukeš et al., 2014; Mathur et al., 2019; Rueckert et al., 2019), often leading to reductions in genome size and, in some cases, in the number of genes initially present as a common ancestral genetic repertoire. This reduction in gene number primarily affects those involved in the anabolic capabilities of the parasite following the development of strategies to obtain nutrients from their hosts. Simultaneously, new functions are acquired by the parasite to build dynamic interfaces with hosts for both invasion and maintenance within the host, but also to adapt to new hosts and thus prevent extinction. Effectors involved in host-parasite interaction have been studied in Apicomplexa and Kinetoplastida for many decades. These groups are remarkable targets for studying how environmental constraints have shaped parasite genomes during evolution. Their best known representatives are intracellular vertebrate parasites responsible for human and veterinary diseases such as malaria, toxoplasmosis, sleeping sickness among others, which are now major references for these phyla. Nevertheless, an important part of the drivers of genetic diversity, allowing a better understanding of the transition from an autonomous stage to parasitic life, remains potentially to be discovered in very poorly represented ecological niches (Boisard & Florent, 2020; Leung, 2017), such as the planktonic community (Bjorbakmo et al., 2020). This thesis aims to explore the eukaryotic component of plankton (Carradec et al., 2018; Vorobev et al., 2020; Delmont et al., 2020) through 'omics' approaches seeking for 'markers of parasitic life-style' within marine biodiversity. Thus, the combination of gene-, genome-, and community-centric approaches will not only allow the identification of 'parasitic lifestyle markers' for each of these taxa, but also the understanding of their functioning and their integration into global biogeochemical patterns. This will potentially lead, among other things, to the identification of effectors among eukaryotic metagenomic/metatranscriptomic data without reliable taxonomic assignments, and will thus shed new light on organisms and/or branches of the tree of life that are currently poorly characterized or understudied (Salomaki et al. 2021, Boisard et al. 2021).