Origines et impacts des inversions chromosomiques dans l’évolution et l’adaptation du mil

Origins and impacts of chromosomal inversions in the evolution and adaptation of pearl millet

• Auteur / Autrice : Marine Salson
• Direction : Yves Vigouroux, Cécile Berthouly-salazar
• Type : Projet de thèse
• Discipline(s) : EERGP-Biologie et Ecologie Evolutives
• Date : Inscription en doctorat le ; Soutenance le 23/09/2024
• Etablissement(s) : Université de Montpellier (2022-....)
• Ecole(s) doctorale(s) : École Doctorale GAIA Biodiversité, agriculture, alimentation, environnement, terre, eau (Montpellier ; 2015-...)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : DIADE - Diversité, Adaptation et DEveloppement des plantes
• Partenaire(s) de recherche : Equipe de recherche : Anthropisation de DYNAmique de la DIVersité Génétiques des Plantes
• Jury : Président / Présidente : Jacques David
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Yves Vigouroux, Violaine Llaurens, Karine Alix, Claire MéROT, Cécile Berthouly-salazar
• Jury : Rapporteur / Rapporteuse : Violaine Llaurens, Karine Alix

Mots clés

Mots clés libres

Variants structuraux

Évolution des génomes

Introgression

Génome de plante

Super-dominance

Adaptation

Structural variants

Genome evolution

Introgression

Plant genome

Overdominance

Adaptation

Résumé

Les variations structurales et notamment les inversions peuvent jouer des rôles importants dans des processus évolutifs tels que l’adaptation et la spéciation. L’objectif de la thèse a été d’étudier les inversions chromosomiques chez le mil (Cenchrus americanus (L.) Morrone syn. Pennisetum glaucum (L.) R. Br.), une céréale africaine jouant un rôle important dans la sécurité alimentaire de plusieurs pays d’Afrique Sub-Saharienne. Nous avons amélioré l’assemblage du génome de référence du mil par l’utilisation d’une approche combinant des données de séquençage longs-reads et des cartes optiques. Nous avons ensuite utilisé ce nouveau génome et détecté des variations structurales dont des inversions par une approche populationnelle chez des mils cultivés du Sénégal et sur un échantillon couvrant une large couverture géographique en Afrique. Certaines inversions ont été validées par l’utilisation d’un deuxième assemblage long-reads ou par l’alignement de génomes assemblés. Cette étude a montré que de larges variations structurales et des inversions allant jusqu’à plusieurs dizaines de mégabases sont présentes chez les mils cultivés, notamment au sein des régions centromériques. L’étude approfondie d’une région de près de 90 mégabases sur le chromosome 3 a montré la présence de plusieurs haplotypes divergents au sein de cette même région, comportant ou non des inversions, et notamment le maintien d’un large variant probablement récessif létal. Une hypothèse d’un phénomène de pseudo-overdominance est proposée pour expliquer le maintien de ces variants, et notamment par un effet de complémentation des mutations délétères pouvant s’accumuler au sein de différents haplotypes contenant des inversions et plus largement dans les zones à faible recombinaison. Il a de plus été montré que les haplotypes divergents du chromosome 3 ont probablement été introgressés dans les populations de mils cultivés suite à l’hybridation avec des apparentés sauvages. Notre étude aboutit à des résultats originaux et surprenants sur le maintien de larges variations structurales au sein des génomes des plantes. Une des hypothèses de maintien de ces variations suggère un rôle des mécanismes de sélection associés à des phénomènes d’introgressions.

Structural variation such as inversions can play important roles in evolutionary processes such as adaptation and speciation. The aim of the PhD was to study inversions in pearl millet (Cenchrus americanus (L.) Morrone syn. Pennisetum glaucum (L.) R. Br.), an African cereal that plays an important role in food security in several Sub-Saharan African countries. We first improved the assembly of the reference genome using an approach combining long-read sequencing data and optical maps. We then used this new genome and detected inversions using a population genomics approach in a population of cultivated plants in Senegal and on a broader sample of wild and cultivated pearl millet across Africa. Some of the inversions identified were confirmed using long-read assembly or comparisons of assembled genomes. Our study showed that large structural variants of several tens of megabases in size are present in Senegalese cultivated populations, notably within the centromeric regions. In-depth study of a large region of almost 90 megabases in size on chromosome 3 showed that multiple large divergent haplotypes, harboring or not inversions, are present in the population across this region and that a large variant is probably recessive lethal. A hypothesis of pseudo-overdominance was proposed to explain the maintenance of this variation, in particular through the sheltering of deleterious mutations that could accumulate within inversions and genomic regions with reduced recombination. We also also showed that these divergent haplotypes have been probably introgressed in cultivated populations following hybridization with wild relatives. Our study brings new and surprising results about the maintenance of large structural variants in plant genomes. One of the main hypothesis for the maintenance of this diversity is a major role played by selection associated with introgressions.