Génomique évolutive du groupe d'espèces néotropical Drosophila saltans (Diptera Drosophilidae)

Evolução genômica do grupo de espécies Neotropical Drosophila saltans (Diptera Drosophilidae)

Evolutionary genomics of the Neotropical Drosophila saltans species group (Diptera Drosophilidae)

• Auteur / Autrice : Carolina Prediger
• Direction : Amir Yassin, Lilian Madi Ravazzi
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Évolution
• Date : Soutenance le 04/12/2023
• Etablissement(s) : université Paris-Saclay en cotutelle avec Universidade estadual paulista (São Paulo, Brésil)
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Structure et Dynamique des Systèmes Vivants
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Évolution, Génomes, Comportement et Écologie - Universidade Estadual Paulista. Departamento de Biologia (São Paulo, Brésil ; 1968-....)
• Partenaire(s) de recherche : référent : Faculté des sciences d'Orsay
• Partenaire(s) de recherche : graduate school : Université Paris-Saclay. Graduate School Life Sciences and Health (2020-....)
• Jury : Président / Présidente : Didier Casane
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Emmanuelle Lerat, Sergio Russo Matioli, Guillaume Achaz, Cesar Martins, Hermione Elly Melara de Campos Bicudo
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Emmanuelle Lerat, Sergio Russo Matioli

Mots clés

Mots clés contrôlés

Évolution moléculaire

Phylogéographie

Phylogénie

Mots clés libres

Discordance phylogénomique

Biogéographie historique

Conflits cyto-nucléaires

Biais d'usage du code

Évolution du génome

Tri de lignées incomplet

Discordância filogenômica

Biogeografia histórica

Conflitos citonucleares

Viés na utilização de códons

Evolução de genomas

Incomplete lineage sorting

Phylogenomic discordance

Historical biogeography

Cyto-nuclear conflicts

Codon usage bias

Genome evolution

Incomplete lineage sorting

Résumé

La région néotropicale est connue pour sa biodiversité, motivée par la diversité des environnements qui ont favorisé l'évolution d'un large éventail d'espèces végétales et animales. De nombreuses études ont visé à découvrir les facteurs contribuant à la génération et au maintien de la biodiversité, mais il existe une rareté notable de recherches axées sur l'évolution génomique spécifique à la région néotropicale. Cette thèse se concentre sur le groupe des saltans de Drosophila, qui comprend 23 espèces, classées en cinq sous-groupes, à savoir saltans, sturtevanti, parasaltans, cordata et elliptica. La classification a été proposée en utilisant principalement des caractères génitaux masculins et a été confirmée à plusieurs reprises en utilisant d'autres marqueurs, mais les relations entre et au sein de chaque sous-groupe restent floues. En effet, les espèces du groupe saltans présentent différents niveaux d'isolement reproductif et un modèle d'utilisation des codons distinctif par rapport aux autres espèces du sous-genre Sophophora. Ces caractéristiques présentent un défi pour déchiffrer l'évolution du groupe des saltans. Pour résoudre ce problème, deux aspects ont été étudiés, à savoir les relations phylogénétiques au sein du groupe utilisant des données génomiques et l'impact des Biais d'usage du code sur l'inférence phylogénie. Chaque aspect constituait une partie de ma thèse. Dans la première partie, les relations phylogénétiques ont été reconstruites à l'aide de données génomiques nouvellement générées pour 16 espèces. L'analyse, tout en révélant un modèle cohérent de relations au sein du sous-groupe, a révélé quelques conflits mineurs entre les autosomes et le chromosome X, ainsi qu'entre les génomes nucléaire et mitochondrial. Pour quantifier le niveau d'incongruences génomiques au sein de ces groupes, un nouveau test appelé 2A2B a été introduit. Le test a révélé des taux élevés de réticulation au sein du sous-groupe des saltans et parmi des espèces spécifiques du sous-groupe des sturtevanti, mais pas au sein du sous-groupe des elliptica. Les modèles de réticulation ont montré des corrélations exponentielles avec des taux de spéciation élevés et un chevauchement des aires géographiques ancestrales. La dernière partie de la thèse a exploré les changements potentiels dans les modèles d'utilisation des codons au sein de la famille plus large des Drosophilidae. Pour cette analyse, les modèles d'utilisation des codons dans 3 285 gènes à copie unique dans 174 génomes de drosophiles ont été étudiés et un changement distinct dans l'utilisation des codons au sein du clade Saltans-Willistoni a été identifié, ce qui n'a pas été observé pour son clade sœur, Lordiphosa. Remarquablement, lors de l'utilisation de la première, deuxième ou troisième base de chaque codon dans des analyses phylogénétiques, des modifications significatives dans le positionnement des branches étaient principalement évidentes au sein du groupe des saltans. Pris ensemble, ces résultats ont résolu les relations phylogénétiques entre les espèces du groupe Saltans et identifié d'éventuels facteurs historiques et moléculaires qui ont influencé la diversification d'un clade néotropical important, mais largement sous-étudié. Ces résultats améliorent notre compréhension de l'évolution de la biodiversité dans la région néotropicale et introduisent un nouveau modèle pour évaluer les bases génétiques de la spéciation tropicale.

A região neotropical é conhecida por sua biodiversidade, impulsionada pela vasta gama de ambientes que promoveram a diversificação de espécies. Muitos estudos têm como objetivo descobrir os fatores que contribuem para gerar e manter a biodiversidade, mas há uma notável escassez de pesquisas focadas na evolução de espécies neotropicais. Esta tese se concentra no grupo saltans de Drosophila, que apresenta 23 espécies descritas, classificadas em cinco subgrupos, sendo eles: saltans, sturtevanti, parasaltans, cordata e elliptica. A classificação foi proposta principalmente com base em caracteres da genitália masculina e foi confirmada várias vezes usando outros marcadores, mas as relações entre e dentro de cada subgrupo permanecem incertas. De fato, as espécies do grupo saltans exibem níveis variados de isolamento reprodutivo e um padrão distinto de uso de códons em comparação com outras espécies do subgênero Sophophora. Essas características representam um desafio na decifração da evolução do grupo saltans. Para abordar essa questão, dois aspectos foram focados, as relações filogenéticas dentro do grupo usando dados genômicos e o impacto do viés de uso de códons na inferência filogenética. Na primeira parte, as relações filogenéticas foram reconstruídas usando dados genômicos recém-gerados para 16 espécies. A análise, embora tenha revelado um padrão consistente de relações entre os subgrupos, descobriu alguns conflitos menores entre os autossomos e o cromossomo X, bem como entre os genomas nuclear e mitocondrial. Para quantificar o nível de incongruências genômicas dentro desses grupos, um novo teste chamado 2A2B foi produzido e aplicado. O teste revelou altas taxas de reticulação dentro do grupo saltans e com 3 pontos de maior reticulação, sendo eles dentro dos subgrupos sturtevanti e saltans, bem como no ramo saltans-cordata-elliptica, contudo não foi encontrada evidências de reticulação em todos os subgrupos, caso do subgrupo elliptica. Os padrões de reticulação mostraram correlações exponenciais com taxas de especiação e sobreposição de faixas geográficas ancestrais. A última parte da tese explorou possíveis mudanças nos padrões de uso de códons na família Drosophilidae. Para essa análise, os padrões de uso de códons em 3285 genes de cópia única em 174 genomas foram investigados, com foco no clado saltans-willistoni, vez que analises com poucos genes e um único genoma sugeriam mudança no uso de códons neste clado. A mudança no uso de códons foi confirmada, o que não foi observado em seu clado irmão, Lordiphosa. Notavelmente, ao utilizar o primeiro, segundo ou terceiro nucleotídeo de cada códon em análises filogenéticas, alterações significativas na posição dos ramos foram principalmente evidentes no subgrupo saltans. Em conjunto, esses resultados esclarecem significativamente as relações filogenéticas entre as espécies do grupo saltans e identificaram possíveis fatores históricos e moleculares que influenciaram a diversificação de um clado neotropical importante, mas em grande parte pouco estudado. Essas descobertas aprimoram nossa compreensão de como a biodiversidade evolui na região neotropical e introduzem um novo modelo para avaliar a base genética da especiação tropical.

The Neotropical region is renowned for its biodiversity, driven by the diverse array of environments that have fostered the evolution of a wide range of plant and animal species. Many studies have aimed to uncover the factors contributing to generating and sustaining biodiversity, but there is a notable scarcity of research focused on the genomic evolution specific to the Neotropical region. This thesis focuses on the saltans group of Drosophila, which encompasses 23 species, classified under five subgroups, namely saltans, sturtevanti, parasaltans, cordata, and elliptica. The classification was proposed using primarily male genitalia characters and has been confirmed multiple times using other markers, but the relationships between and within each subgroup remain unclear. Indeed, species of the saltans group exhibit varying levels of reproductive isolation and a distinctive codon usage pattern compared to other species in the Sophophora subgenus. These characteristics present a challenge in deciphering the evolution of the saltans group. To address this matter, two aspects were focused on, namely the phylogenetic relationships within the group using genomic data and the impact of codon usage bias on phylogeny inference. Each aspect consisted a part of my thesis. In the first part,the phylogenetic relationships were reconstructed using newly generated genomic data for 16 species. The analysis, while revealing a consistent pattern of relationships among the subgroup, uncovered some minor conflicts between the autosomes and the X chromosome, as well as between the nuclear and mitochondrial genomes. To quantify the level of genomic incongruencies within these groups, a novel test called 2A2B was introduced. The test unveiled high rates of reticulation within the saltans subgroup and among specific species within the sturtevanti subgroup, but not within the elliptica subgroup. Reticulation patterns showed exponential correlations with high speciation rates and overlap of ancestral geographical ranges. The last part of the thesis explored potential shifts in codon usage patterns within the broader Drosophilidae family. For this analysis, codon usage patterns in 3285 single-copy genes across 174 drosophilid genomes were investigated, and a distinct shift in codon usage within the saltans-willistoni clade was identified, which was not observed for its sister clade, Lordiphosa. Remarkably, when utilizing the first, second, or third base of each codon in phylogenetic analyses, significant alterations in branch positioning were primarily evident within the saltans group. Taken together, these results resolved the phylogenetic relationships among species of the saltans group and identified possible historical and molecular factors that have influenced the diversification of an important, yet largely understudied, Neotropical clade. These findings enhance our understanding of how biodiversity evolves in the Neotropical region and introduce a novel model for assessing the genetic basis of tropical speciation.