Hybridation et émergence de nouveautés évolutives dans les habitats portuaires

Anthropogenic hybridization and emergence of evolutionary novelties in ports

• Auteur / Autrice : Fanny Touchard
• Direction : Nicolas Bierne, Frédérique Viard
• Type : Projet de thèse
• Discipline(s) : Sciences de l'évolution et de la Biodiversité
• Date : Inscription en doctorat le ; Soutenance le 08/12/2023
• Etablissement(s) : Université de Montpellier (2022-....)
• Ecole(s) doctorale(s) : École Doctorale GAIA Biodiversité, agriculture, alimentation, environnement, terre, eau (Montpellier ; 2015-...)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : ISEM - Institut des Sciences de l'Evolution -Montpellier
• Partenaire(s) de recherche : Equipe de recherche : Spéciation, Evolution & Adaptation en milieu marin (SEA)
• Jury : Président / Présidente : Anne Chenuil
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Nicolas Bierne, Cécile Fauvelot, Xavier Turon, Florentine Riquet, Frédérique Viard
• Jury : Rapporteur / Rapporteuse : Cécile Fauvelot, Xavier Turon

Mots clés

Mots clés libres

Evolution urbaine

Hybridation

Adaptation

Invasion biologique

Urban evolution

Hybridization

Adaptation

Biological invasions

Résumé

L'hybridation anthropique, due aux activités humaines telles que l'introduction d'espèces, mélange des génomes divergents formant de nouvelles mosaïques génétiques, qui ne sont plus observables dans d’anciennes zones hybrides postglaciaires. Elle fournit donc des études de cas contemporains, continus et répétés pour comprendre les processus sélectifs à l'œuvre dans les génomes hybrides. Elle est cependant encore peu étudiée, en particulier en milieu marin. Dans ma thèse, j'ai étudié ce processus de trois façons. J’ai d’abord réalisé une synthèse bibliographique centrée sur les ports, des points chauds d'introduction et de contacts secondaires entre des espèces précédemment isolées. Nous avons décrit le syndrome de portuarisation biologique, défini comme une évolution rapide dans les ports sous l'effet des pressions sélectives des activités humaines. Toutes les forces évolutives sont à l'œuvre : la mutation, les variants pré-existants et structuraux jouant probablement un rôle majeur ; la dérive génétique, avec des effets de confinement des populations ; la migration, avec un réseau de connectivité émergent du trafic maritime ; et la sélection reposant souvent sur de l'introgression adaptative. Je me suis ensuite intéressée à deux systèmes phares pour étudier de concert invasions marines, syndrome de portuarisation et hybridation anthropique : les ascidies du genre Ciona et les moules du genre Mytilus. Dans le deuxième chapitre, j'ai étudié l'introgression de l'espèce indigène C. intestinalis par les gènes de l'espèce introduite C. robusta dans des ports européens. L'introgression adaptative est localisée dans une unique région génomique de l'un de leurs 14 chromosomes, formant un îlot d'introgression. Le polymorphisme hétérospécifique adaptatif se trouve au cœur de l'îlot, tandis que deux régions flanquantes en auto-stop avec le cœur adaptatif en forment les épaules. Grâce à un suivi temporel couvrant 20 générations et intégrant >1200 spécimens, nous avons constaté que les gènes robusta adaptatifs sont maintenus à des fréquences d'équilibre et forment une mosaïque spatiale stable. Cependant, les épaules s'érodent au fil du temps par recombinaison, flux de gènes et contre-sélection des allèles incompatibles. Nos résultats suggèrent l'action d’une sélection locale liée à l'hétérogénéité de l'habitat combinée à l’effet de dispersion par le trafic maritime. Dans le chapitre 3, j'ai étudié les moules des docks, un écotype portuaire de moules résultant du mélange génétique de l’espèce indigène M. edulis avec la lignée méditerranéenne M. galloprovincialis introduite. En examinant plus de 2000 moules avec une nouvelle approche de génotypage, nous avons trouvé des moules des docks dans 11 ports, du golfe de Gascogne à la mer du Nord. Les proportions d'ascendance varient néanmoins entre les ports, de 80% d'ascendance M. galloprovincialis dans la population la plus méridionale à 50% dans la population la plus septentrionale. Une puce SNP de 60K nous a permis de cartographier le paysage génomique de l'ascendance. Aucune fixation d’ascendance parentale n’a été trouvée mais deux pics d'ascendance M. edulis compatibles avec une introgression adaptative ont été identifiés. Des interactions complexes entre recombinaison, flux de gènes et sélection multigénique contre les haplotypes introgressés et favorisant l'hétérozygotie interspécifique semblent façonner le paysage d’ascendance en dehors des îlots d'introgression. Les deux études de cas mettent en lumière que l'introgression adaptative pourrait être une voie évolutive majeure lorsque des espèces ou des gènes non indigènes se répandent dans des habitats soumis à une forte pression sélective, tels que les ports. Les futurs travaux sur l'hybridation anthropique devront intégrer des composantes phénotypiques et environnementales, en plus du séquençage du génome, pour analyser les multiples forces évolutives qui façonnent les schémas d'introgression dans les génomes hybrides.

Anthropogenic hybridization, which refers to hybridization due to human activities such as species introductions, admixes divergent genomes into newly formed genetic mosaics that are no longer observable in ancient post-glacial hybrid zones. It thus provides us with contemporary, ongoing, and repeated case studies to better understand the selective processes at work in hybrid genomes. However, anthropogenic hybridization is still understudied, particularly in marine environments. In my thesis, I investigated this process in three ways. First, I conducted a bibliographical synthesis focusing on ports, that are hotspots of species introductions, and thus of human-induced secondary contacts between previously isolated species. We described the biological portuarization syndrome, defined as a rapid evolution in ports under the effect of human altered selective pressures. All the evolutionary forces are at work: mutation, with the likely importance of standing and structural variations; genetic drift, with the effects of population enclosure; migration, with an emergent connectivity network driven by maritime traffic; and selection, which often relies on adaptive introgression. I then turned my attention to two flagship systems, ascidians of the genus Ciona and mussels of the genus Mytilus, for studying, all at once, marine invasions, the portuarization syndrome and anthropogenic hybridization. In my second chapter, I studied introgression in the native species C. intestinalis by genes of the introduced species C. robusta in European ports. Adaptive introgression is localized in a specific genomic region of one of their 14 chromosomes, forming an island of introgression. Adaptive heterospecific polymorphism is found in the core of the island while two flanking regions that hitchhiked with the adaptive core make the shoulders of the island. Thanks to a temporal monitoring of alien gene frequencies across 20 generations, with >1200 studied specimens, we found that adaptive alien genes are maintained at equilibrium frequencies without reaching fixation, forming a stable mosaic spatial distribution. However, shoulders of the island are getting eroded in time through recombination and gene flow, and with selection against incompatible alleles. Our results are consistent with the action of local selection related to habitat heterogeneity and the joint effect of dispersal via the maritime traffic. Then, in chapter 3, I studied dock mussels, a port ecotype of Mytilus mussels that resulted from the genetic admixture of native M. edulis and introduced Mediterranean M. galloprovincialis. By examining >2000 mussels with a newly developed fast genotyping approach, we found admixed dock mussels in 11 ports from the Bay of Biscay to the North Sea. Interestingly, we found differences in ancestry proportions across ports; from 80% M. galloprovincialis ancestry in the Southernmost to 50% in the Northernmost population. Using a 60K SNP chip, we were able to map the genomic landscape of ancestry along the genome. We did not find any fixation of either parental ancestry across the whole genome. We however did find two peaks of M. edulis ancestry consistent with adaptive introgression. Complex interactions between recombination, gene flow and multigenic selection against introgressed haplotypes and for interspecific heterozygosity seem to shape the ancestry landscape outside introgression islands in this admixed genome. Both case studies shed light on adaptive introgression which may be a common evolutionary route when non-native species or genes spread in altered habitats with strong selective pressure such as ports. Future work on anthropogenic hybridization will need to integrate phenotypic and environmental components in addition to genome sequencing in order to better understand multifarious evolutionary forces that shape introgression patterns in hybrid genomes.