Évolution moléculaire des récepteurs de type NOD au sein de l'ordre fongique des Sordariales

Molecular evolution of NOD-like receptors in Sordariales fungi

• Auteur / Autrice : Lucas Bonometti
• Direction : Pierre Gladieux, Elisabeth Fournier
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Biologie des populations et écologie
• Date : Soutenance le 01/12/2023
• Etablissement(s) : Institut Agro
• Ecole(s) doctorale(s) : École Doctorale GAIA Biodiversité, agriculture, alimentation, environnement, terre, eau (Montpellier ; 2015-...)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Plant Health Institute (Montpellier)
• Partenaire(s) de recherche : École d’inscription : L'Institut Agro Montpellier (2020-....)
• Jury : Président / Présidente : Thomas Kroj
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Thomas Kroj, Sven Saupe, Céline Brochier-Armanet, Marie-Noëlle Rosso, Asen Daskalov, Nathalie Chantret
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Sven Saupe, Céline Brochier-Armanet

Mots clés

Mots clés libres

Génomique comparative

Sordariale

Nlr

Génomique des populations

Immunité

Nlr

Population genomics

Comparative genomics

Sordariale

Immunity

Résumé

Les mycètes sont des éléments clés du fonctionnement des écosystèmes, et ce à la fois par leur contrôle de processus fondamentaux, stockage du carbone et recyclage des nutriments en tête, et par les interactions directes, pathogéniques ou mutualistes, qu'ils entretiennent avec les communautés animales et végétales. Ils impactent également, en bien ou en mal, bon nombre d'activités humaines. Parmi les organismes avec lesquels les mycètes interagissent, certains sont capables de les exploiter ou de les tuer. Ces organismes myco-parasites ou myco-pathogènes sont présents dans un large éventail de taxons : virus, bactéries, nématodes, protistes, arthropodes ou encore autres mycètes. Les mycètes semblent capables de réguler les interactions avec leurs microbes antagonistes par la mise en oeuvre de réponses immunitaires semblables à celles qui ont été mises en évidence chez les plantes et les animaux. Les mécanismes sous-jacents à la production de métabolites antimicrobiens sont relativement bien connus aujourd'hui, et le mode d'action d'un certain nombre de loci impliqués dans la reconnaissance du non-soi conspécifique a été décrypté. Il a été proposé que les processus de reconnaissance conspécifique, comme l'incompatibilité végétative ou sexuelle, sont en réalité un sous-produit de la reconnaissance du non-soi hétérospécifique (c'est-à-dire la reconnaissance d'agents pathogènes). Sous cette hypothèse, il existerait alors un système général et fédérateur de détection et de réponse au non-soi au sens large chez les mycètes. Les plantes et les animaux se servent de PRR, des récepteurs de reconnaissance de motifs, pour détecter les cellules microbiennes. Ces protéines sont capables d'initier une réction immunitaire en réponse à la reconnaissance d'un motif moléculaire spécifique. Parmi les PRR intracellulaires, les récepteurs NOD-like (NLR), aussi appelés Nucleotide Binding leucine-rich Repeats, sont très répandus chez les pantes, les animaux et les bactéries. Des NLR ont aussi été mis en évidence chez les mycètes, mais leur rôle dans l'immunité fongique n'est pas encore complètement établi. Il a seulement été montré que certains NLR fongiques sont impliqués dans la reconnaissance du non-soi conspécifique, c'est-à-dire dans la capacité pour un organisme à discriminer ses propres cellules de celles d'un autre individu de la même espèce. C'est le cas en particulier de plusieurs NLR de Neurospora crassa et Podospora anserina, deux espèces appartenant à l'ordre des Sordariales. Les Sordariales font partie des mycètes saprotrophes, lignicoles, herbicoles et corpophiles les plus communs. En ce sens ils contribuent de façon importante au stockage du carbone, au recyclage des nutriments et à la production végétale. L'ordre des Sordariales compte également des espèces modèles comme Neurospora, Podospora et Sordaria, et un des rares groupes de mycètes thermophiles, les Chatomiaceae, qui jouent un rôle important dans l'écologie des compostes naturels et industriels. Jusqu'à présent, l'utilisation de marqueurs morphologiques et génétiques n'a pas permis d'obtenir une classification précise des espèces au sein des Sordariales. Par conséquent, l'organisation taxonomique des différentes familles de Sordariales est encore très débattue. En combinant des méthodes de génomique comparative et de génomique des populations, les objectifs de cette thèse sont de (1) décrypter l'histoire évolutive des Sordariales, (2) caractériser la distribution phylogénétique, l'architecture, la composition et la taille des répertoires de NLR chez les Sordariales et en déduire les changements évolutifs à l'origine de leur variabilité, et (3) déterminer les forces évolutives qui façonnent le polymorphisme et la divergence des NLR chez les espèces de Sordariales.

Fungi are a key component of ecosystem functioning, through their control of vital ecosystem processes like carbon storage and nutrient recycling, and their direct impact on plant and animal community structure through pathogenic or mutualistic interactions. They also impact, in a positive or negative manner, a host of human activities. Fungi can interact with many organisms, including myco-pathogens and myco-parasites. Microbes with the ability to exploit or kill fungi are widely distributed across the tree of life, and can be found in viruses, bacteria, nematodes, protists, arthropods and other fungi. Fungi seem to be able to regulate interactions with antagonistic microbes by mounting an immune response in a way similar to what has been identified in plants and animals. Mechanisms underlying the production of antagonistic metabolites are relatively well-known and the mode of action of a number of loci involved in the recognition of conspecific non-self has been deciphered. A hypothesis is that conspecific recognition processes, like vegetative or sexual incompatibility, are actually a byproduct of heterospecific (i.e. pathogen) non-self recognition. Under this hypothesis, there would be a unifying, and general system, involved in the sensing and response to non-self sensu lato in fungi. Plants and animals use Pattern Recognition Receptors (PRRs) to sense microbial cells. These proteins recognize specific molecular patterns and initiate an immune response. Among intracellular PRRs, Nod-Like Receptors (NLRs), also called Nucleotide Binding leucine-rich Repeats, are widespread in plants, animals, and bacteria. NLRs have also been characterized in fungi, but their role in fungal immunity is not fully established. It has only been shown that some fungal NLRs are implied in conspecific non-self recognition, i.e. the ability for an organism to discriminate its own cells from those of another individual of the same species. This is the case for several NLRs of Neurospora crassa and Podospora anserina, two species belonging to the Sordariales order. Sordariales are among the most common saprophilous, lignicolous, herbicolous and coprophilous fungi and they contribute significantly to carbon storage, nutrient recycling, and plant productivity. Sordariales also encompasses model species such as Neurospora, Podospora and Sordaria, and one of the few groups of thermophilic fungi, the Chaetomiaceae, which plays an important role in the ecology of natural and industrial compost. Morphological and genetic markers have failed so far to give an accurate classification of species within Sordariales. As a consequence, the taxonomic organization of Sordariales families has been highly debated over recent years. By combining population- and comparative genomics, the objective of this thesis is to (1) decipher the evolutionary history of Sordariales, (2) characterize the phylogenetic distribution, domain architecture, composition and size of NLR repertoires in Sordariales and infer the evolutionary changes underlying their variability, and (3) infer the evolutionary forces shaping NLR polymorphism and divergence in Sordariales species.