Génomique comparative de la divergence écotypique associée au gradient laguno-marin chez cinq espèces de poissons

Comparative genomic analysis of ecotype divergence across the marine-lagoon ecological gradient in different species of fish

• Auteur / Autrice : Laura Meyer
• Direction : Bruno Guinand
• Type : Projet de thèse
• Discipline(s) : Génétique et génomique
• Date : Inscription en doctorat le ; Soutenance le 06/12/2023
• Etablissement(s) : Université de Montpellier (2022-....)
• Ecole(s) doctorale(s) : École Doctorale GAIA Biodiversité, agriculture, alimentation, environnement, terre, eau (Montpellier ; 2015-...)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : ISEM - Institut des Sciences de l'Evolution -Montpellier
• Partenaire(s) de recherche : Equipe de recherche : Spéciation, Evolution & Adaptation en milieu marin (SEA)
• Jury : Président / Présidente : Carole KERDELHUé
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Claire MéROT, Thibault Leroy, Violaine Llaurens, Roger Butlin
• Jury : Rapporteur / Rapporteuse : Violaine Llaurens, Roger Butlin

Mots clés

Mots clés libres

Spéciation

Adaptation

Génomique des populations

Poissons

Histoire évolutive

Speciation

Adaptation

Population genomics

Fish

Evolutionary history

Résumé

De nombreuses espèces se subdivisent en formes phénotypiquement et génétiquement différenciées qui sont associées à des variations d'habitat à fine échelle. Ces écotypes peuvent représenter une étape intermédiaire dans la formation de nouvelles espèces et offrent donc des modèles utiles pour comprendre le processus de spéciation. Des questions importantes restent en suspens quant à la manière dont les adaptations locales, les contingences historiques et les composantes de l'architecture du génome interagissent dans la formation des écotypes. Cette thèse avait pour objectif d'étudier la subdivision écotypique à travers un cadre comparatif réalisé dans contexte biogéographique similaire. Nous avons ainsi étudié cinq espèces de poissons marins de l'Atlantique Nord-Est et de la Méditerranée: l'anchois européen (Engraulis encrasicolus), l'hippocampe moucheté (Hippocampus guttulatus), l'athérine (Atherina boyeri), le crénilabre cendré (Symphodus cinereus) et le syngnathe siphonostome (Syngnathus typhle). Ces espèces occupent une variété d'habitats différents le long du gradient écologique mer-lagune, et la comparaison de leurs histoires évolutives peut révéler des aspects importants liés à la formation des écotypes. Nous avons cherché à caractériser les rôles relatifs de l'écologie, des contingences historiques et de l'architecture génomique dans la détermination des trajectoires évolutives des paires d’écotypes chez chaque espèce. En utilisant des données de séquençage du génome entier, nous avons cherché à tester (i) si les différences génétiques sont associées aux différents types d'habitat et (ii) comment celles-ci sont maintenues en présence de flux génique. (iii) Nous avons évalué dans quelle mesure l'architecture génomique participe au maintien de la différenciation écotypique et (iv) si ces différences proviennent de nouvelles mutations, de variations génétiques pré-existantes ou de variations introgressées. Enfin, nous avons cherché (v) à caractériser le contexte historique de la divergence écotypique. Dans le chapitre I, nous étudions la structure écotypique chez E. encrasicolus - une espèce pélagique très mobile présentant des écotypes marins et côtiers à une large échelle géographique. Nous avons identifié de multiples variants structuraux (VSs) qui sous-tendent la différenciation écotypique et qui ont probablement été introgressés à partir d'une troisième lignée présente dans le sud de l'océan Atlantique. Dans le chapitre II, nous étudions deux VSs qui différencient les lignées géographiques et écotypiques chez H. guttulatus. Nos résultats montrent qu'ils correspondent à d'anciens polymorphismes intraspécifiques d’inversions chromosomiques, soumis à des dynamiques évolutives différentes et contribuant différemment à la différentiation entre écotypes. Enfin, dans le chapitre III, nous comparons les patrons éco-géographiques et les architectures génomiques associées des écotypes des cinq espèces. Nous avons constaté que la structure écotypique était généralement plus prononcée dans la Méditerranée que dans l'Atlantique, ce qui indique probablement l'influence d'une histoire biogéographique commune. De plus, la comparaison des paysages de divergence entre espèces a révélé que les grands VSs, tels que les inversions chromosomiques, sont régulièrement impliqués dans la différenciation écotypique. En raison de leur effet suppresseur sur la recombinaison, les VSs maintiennent les combinaisons alléliques impliquées dans différentes formes d'adaptations, et pourraient ainsi agir comme des barrières au flux génique entre des lignées. Bien que la présence d’un seul VS ne permette pas l’isolement reproductif, l’évolution d’un déséquilibre de liaison entre plusieurs VSs pourrait contribuer à renforcer l’isolement reproductif, même s‘il n’est pas certain que cette condition soit suffisante pour achever la spéciation.

Many species show subdivision into phenotypically and genetically differentiated forms that are associated with fine-scale habitat variation. These ecotypes may represent an intermediate stage to the formation of new species, and thus offer key models for understanding the process of speciation. Open questions remain with respect to how local adaptations, historical contingencies and components of genome architecture interact in ecotype formation. The current thesis aimed to study ecotypic subdivision in a comparative framework controlling for a similar biogeographic context. We studied five species of marine fishes from the North East Atlantic and Mediterranean Sea: the European anchovy (Engraulis encrasicolus), the long-snouted seahorse (Hippocampus guttulatus), the big-scale sand smelt (Atherina boyeri), the grey wrasse (Symphodus cinereus), and the broadnosed pipefish (Syngnathus typhle). These species occur in a variety of different habitats along the marine-lagoon ecological gradient, and comparing their evolutionary histories has the potential to reveal important aspects related to ecotype formation. We wished to characterise the relative roles of ecology, historical contingencies and genomic architecture in determining the evolutionary trajectories of ecotype pairs in each species. Using whole-genome sequencing data, we aimed to test (i) whether genetic differences were associated with different habitat types, and (ii) how these are maintained in the presence of gene flow. (iii) We evaluated the extent to which the genomic architecture participates in maintaining ecotypic differentiation, and (iv) whether these differences originated from new mutations, standing genetic variation, or introgressed variation. Finally, we aimed (v) to characterise the historical context of ecotypic divergence. In Chapter I, we study ecotypic structure in E. encrasicolus - a highly mobile pelagic species showing marine and coastal ecotypes at a wide geographic scale. We identified multiple structural variants (SVs) that underlie ecotypic differentiation and which were likely introgressed from a third lineage in the Southern Atlantic Ocean. In Chapter II, we study two SVs segregating in H. guttulatus, which differentiate geographical and ecotype lineages. Our results show that these correspond to large chromosomal inversions representing ancient intraspecific polymorphisms, which are subject to different evolutionary dynamics and contribute differently to ecotype formation. Finally, in Chapter III, we compare the eco-geographic patterns and associated genome architectures of ecotypes in all five species. We found that ecotype structure was generally more pronounced in the Mediterranean as compared to the Atlantic, likely indicating the influence of a shared biogeographic history. Moreover, the comparison of divergence landscapes across species revealed that large SVs, such as chromosomal inversions, are consistently involved in ecotypic differentiation. Due to their suppressive effects on recombination, SVs maintain allelic combinations and could act as barriers to gene flow between diverging lineages experiencing gene flow. Although a single SV might not be sufficient for ensuring reproductive isolation, the build-up of linkage disequilibrium among multiple SVs could help strengthen reproductive isolation, although it remains unclear whether this is a sufficient condition for speciation to complete.