Maintien d'un polymorphisme d'inversion sous sélection balancée

Maintenance of inversion polymorphism under balanced selection

• Auteur / Autrice : Pierre Lacoste
• Direction : Mathieu Joron
• Type : Projet de thèse
• Discipline(s) : Sciences de l'évolution et de la Biodiversité
• Date : Inscription en doctorat le ; Soutenance le 17/11/2023
• Etablissement(s) : Université de Montpellier (2022-....)
• Ecole(s) doctorale(s) : École Doctorale GAIA Biodiversité, agriculture, alimentation, environnement, terre, eau (Montpellier ; 2015-...)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : CEFE - Centre d'Ecologie Fonctionnelle et Evolutive
• Jury : Président / Présidente : Carole KERDELHUé
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Mathieu Joron, Alice Exnerova, Jérôme Murienne
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Alice Exnerova, Jérôme Murienne

Mots clés

Mots clés libres

Écologie

Polymorphisme

Papillons

Prédation

Choix de partenaire

Modelisation

Ecologie

Polymorphism

Buterflies

Predation

Mate choice

Modeling

Résumé

La présence de plusieurs formes distinctes pour un trait au sein de la même population est appelée polymorphisme. Le polymorphisme se trouve dans diverses espèces et pour un large éventail de traits. Cette thèse cherche à comprendre comment se maintient des polymorphismes comme ces deux exemples. Pour cela nous nous sommes intéressé aux polymorphismes de couleur en tant que modèles pour étudier les mécanismes qui expliquent le maintien de la diversité phénotypique. Nous avons cherché à identifier les pressions de sélection agissant sur la variation de couleur chez Heliconius numata, un papillon néotropical, afin de comprendre comment plusieurs formes colorées coexistent au sein des populations. Des études antérieures sur cette espèce ont révélé plusieurs pressions de sélection qui pourraient maintenir le polymorphisme. Les femelles présentent une préférence sexuelle qui favorise reproductivement les formes les plus rares. Ce choix de partenaire semble être associé à une architecture génétique en supergène, où la suppression de recombinaison maintient un fardeau génétique qui s'exprime chez les individus homozygotes. Le choix de partenaire hétérogame est sélectionné et évolue facilement sous avantage aux hétérozygotes, car les accouplements hétérogames réduisent la probabilité de produire une descendance homozygote et donc l’expression du fardeau. Deuxièmement, certaines formes bénéficient d'un avantage de survie contre la prédation à l'étape adulte. En effet, H. numata est un papillon toxique qui affiche une coloration vive comme signal d'avertissement (i.e. aposématisme). La protection contre la prédation fournie par cette coloration d’avertissement est d’autant plus forte que leur signal est également utilisé par d’autres espèces toxiques, ce qui favorise une ressemblance entre espèces appelée mimétisme Müllérien. On pense que ces deux pressions de sélection sous-tendent le maintien du polymorphisme chez Heliconius numata, notamment d’après les expériences menées sur les populations du Pérou. Dans cette thèse, nous avons cherché à tester la robustesse de ces hypothèses en fonction des variations géographiques de cette espèce, et notamment lorsqu’on varie les paramètres de mimétisme et de choix de partenaire. À cette fin, nous nous sommes concentrés sur la population de la Guyane française, dans laquelle deux formes distinctes coexistent. Nous avons cherché à vérifier l’existence d'un choix de partenaires hétérogame dans cette population. Pour ce faire, nous avons mené des expériences de choix de partenaires en captivité. Nos données sur le choix de partenaires suggèrent l'existence de préférences hétérogames faibles, mais seulement chez l'une des deux formes. En utilisant un modèle déterministe qui simule l'évolution des fréquences de chaque forme, en intégrant le choix de partenaires observé, nous avons démontré que ce type de choix de partenaires asymétrique ne maintient pas le polymorphisme et devrait entraîner la disparition d'une forme. Notre modèle suggère qu'un avantage de survie pour la forme manifestant le choix serait nécessaire pour expliquer le maintien du polymorphisme. Pour tester l’existence d'un avantage de survie d'une forme par rapport à l'autre, nous avons étudié la structure de la communauté de mimétisme en Guyane française et comparé expérimentalement la pression de prédation sur chaque forme à l'aide de papillons artificiels. Nos données ont révélé que la communauté de mimétisme en Guyane française est structurée en deux groupes de motifs de couleur, chacun contenant une forme de H.numata. Malgré cette structure, notre expérience ne montre pas de différence marquée de prédation entre les deux formes. Cette thèse a démontré que les pressions de sélection maintenant le polymorphisme chez Heliconius numata peuvent fortement varier géographiquement, avec un choix de partenaires moins prononcé et légèrement asymétrique, ainsi qu'une absence d'avantage sélectif dû à la prédation.

The presence of multiple distinct forms for a trait within the same population is called polymorphism. Polymorphism is found in various species and for a wide range of traits, ranging from flower morphology in the Primula genus to colony structure in Solenopsis ant species. Understanding how polymorphism is maintained in a stable manner is the main focus of this thesis. Therefore, colour polymorphisms are good models for studying the mechanisms that explain the maintenance of phenotypic diversity. We sought to identify the selection pressures acting on colour variation in Heliconius numata, a neotropical butterfly, to understand how multiple coloured forms coexist within populations. Previous studies on this species have revealed several selection pressures that may maintain the polymorphism. Females exhibit disassortative mate choice, which favours rare forms. In this type of mate choice, females reject males with the same phenotype as themselves. This mate choice seems associated with a specific genetic architecture carrying a genetic burden expressed in the homozygous state. This choice is selected because it reduces the probability of producing homozygous offspring, thus improving their survival. Secondly, certain forms benefit from a survival advantage against predation in the adult stage. Indeed, H. numata is a toxic butterfly with vivid coloration as a warning signal. The protection against predation provided by this bright coloration varies for each form, granting a survival advantage to certain forms. These two selection pressures are believed to be responsible for maintaining the polymorphism in a population found in the Peruvian Andes. In this thesis, we aimed to verify if these hypotheses are valid and explain the polymorphism elsewhere in this species. For this purpose, we focused on the population in French Guiana. We sought to verify the presence of heterogamous mate choice in this population. To do so, we conducted mate choice experiments in captivity. Our mate choice data suggest the existence of weak heterogamous preferences, but only in one of the two forms. There appears to be a slight asymmetry in the choice, with only one form exhibiting a preference. Using a deterministic model that simulates the evolution of each form's frequencies, incorporating the observed mate choice, we demonstrated that this type of asymmetrical mate choice does not maintain the polymorphism and would lead to the disappearance of one form. Our model suggests a survival advantage for the form exhibiting the choice would help maintain the polymorphism. To test for the presence of a survival advantage of one form over the other, we studied the structure of the mimicry community in French Guiana and experimentally compared the predation pressure on each form using artificial butterflies. Our data revealed that the mimicry community in French Guiana is structured into two groups of colour patterns, each containing a form of H.numata. Despite this structure, our predation data showed a difference in predation pressure between the two forms. This thesis has demonstrated that the selection pressures maintaining polymorphism in Heliconius numata are not the same in French Guiana as in Peru, with less pronounced and weakly asymmetrical mate choice, as well as the absence of selective advantage due to predation.