Eco-épidémiologie du système Oiseaux-Tiques-Borrelia

Eco-epidemiology of the system bird-tick-Borrelia

• Auteur / Autrice : Amalia Rataud
• Direction : Pierre-Yves Henry, Maud Marsot, Sara Moutailler
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Epidémiologie
• Date : Soutenance le 12/12/2022
• Etablissement(s) : Paris Est
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Santé Publique (Le Kremlin-Bicêtre, Val-de-Marne ; 2015-...)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Laboratoire de santé animale (Maisons-Alfort, Val de Marne) - Laboratoire de santé animale, sites de Maisons-Alfort et de Normandie
• Partenaire(s) de recherche : établissement opérateur d'inscription : Université Paris-Saclay. Faculté de médecine (Le Kremlin-Bicêtre, Val-de-Marne ; 2020-....)
• Jury : Président / Présidente : Karen D. McCoy
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Pierre-Yves Henry, Maud Marsot, Sylvie Lecollinet, Olivier Plantard, Céline Richomme, Julien Gasparini
• Jury : Rapporteur / Rapporteuse : Sylvie Lecollinet, Olivier Plantard

Mots clés

Mots clés contrôlés

Oiseaux -- Maladies

Tiques -- Vecteurs de maladies

Mots clés libres

Potentiel de réservoir hôte

Tiques

Borrelia

Oiseaux

Période de reproduction

Risque acarologique

Reservoir host potential

Ticks

Borrelia

Birds

Breeding season

Acarological risk

Résumé

Les maladies vectorisées par les tiques représentent une menace importante en santé humaine et animale dans le Monde. La production de tiques infectées par une population d’une espèce hôte (potentiel de réservoir hôte) dépend de la production de tiques, de la compétence de réservoir réalisée et de la densité des hôtes. La caractérisation du potentiel de réservoir hôte et la compréhension des principaux facteurs intrinsèques et extrinsèques aux hôtes l’influençant sont essentielles pour prévenir les maladies à tiques, comme la maladie de Lyme. De nombreuses études se sont intéressées au rôle des mammifères dans la circulation des bactéries appartenant au complexe Borrelia burgdorferi sensu lato (Bbsl). En comparaison, peu d’études ont considéré le rôle des oiseaux dans la circulation de ces bactéries alors qu’ils peuvent participer aux dynamiques de population des tiques et des agents pathogènes associés lors de leurs périodes de migration (dispersion) et de reproduction, lorsqu’ils contribuent localement à la multiplication des tiques et des agents pathogènes. Au cours de cette thèse, nous avons premièrement caractérisé la diversité des espèces de tiques et des agents pathogènes présents dans les larves gorgées portées par une grande diversité d’espèces aviaires pendant leur période de reproduction en France. Ixodes ricinus était l’espèce de tique majoritaire et le genre de bactéries Bbsl était le plus prévalent chez les larves portées par les oiseaux, suivi de Rickettsia spp. et Anaplasma spp. Les oiseaux appartenant à la famille des Turdidae (Merle noir et Grive musicienne), le Troglodyte mignon et le Pipit des arbres avaient une prévalence d’infection des larves gorgées en Bbsl supérieure aux autres espèces aviaires. Après avoir identifié les principales espèces intervenant dans le système oiseaux – tiques – agents pathogènes, nous avons étudié l’influence relative de facteurs intrinsèques et extrinsèques aux oiseaux sur leur charge en tiques afin d’identifier les principaux déterminants pouvant influencer cette charge dans un environnement donné et au sein d’une communauté aviaire spécifique. Nous avons montré que la charge en tiques des oiseaux était davantage influencée par la diversité aviaire que par les variations annuelles (indicatrices des conditions environnementales), avec le Merle noir, l’Accenteur mouchet et la Grive musicienne comme étant les espèces les plus infestées de la communauté étudiée. Ces différences s’expliquent par le fait que ces espèces sont relativement grandes (masse moyenne élevée) et s’alimentent proche du sol (strate verticale occupée par les tiques). Enfin, nous avons cherché à caractériser une partie du potentiel de réservoir hôte d’une communauté d’oiseaux en reproduction en complétant l’étude sur la charge en tiques des oiseaux par l’analyse de leur densité afin d’identifier les espèces participant le plus au nourrissage local des tiques dans le milieu. Le Rouge-gorge familier, le Merle noir, l’Accenteur mouchet et la Grive musicienne participaient le plus au nourrissage des tiques à l’échelle de la communauté locale d’hôtes étudiée. Les résultats obtenus ont souligné l’importance de considérer à la fois la charge en tique et la densité des oiseaux pour caractériser l’indice de nourrissage local des tiques. Dans une perspective de prévention de la maladie de Lyme, il faudrait compléter cet indice par la compétence de réservoir réalisée des oiseaux pour les bactéries Bbsl, afin d’identifier les espèces aviaires participant le plus à la production de tiques infectées dans le milieu (ou risque acarologique pour l’homme). Cela serait à réaliser dans des sites contrastés en communautés aviaires et en habitats afin d’identifier les conditions environnementales accroissant le risque acarologique pour la maladie de Lyme.

Tick-borne disease represent a serious threat for human and animal health worldwide. The host ability to produce infected ticks (reservoir host potential) depends on the tick production, the realized reservoir competence and the density of hosts. Understanding the main host intrinsic and extrinsic factors that could influence the reservoir host potential is essential to prevent tick-borne disease, such as Lyme borreliosis. Many studies have focused on the role of mammals in the circulation of bacteria Borrelia burgdorferi sensu lato (Bbsl). In comparison, few have considered the role of birds although they participate in the population dynamics of ticks and associated pathogens during the migration period (dispersal) and during the breeding period, when they contribute to the multiplication of ticks and pathogens at the local scale. Here, we first characterized the species diversity of ticks and pathogens hosted by bird feeding larvae of a wide diversity of bird species during their breeding season in France. Ixodes ricinus was the most prevalent tick species and bacteria Bbsl was the most prevalent pathogen genus in bird-feeding larvae followed by Rickettsia spp. and Anaplasma spp. Turdidae birds (Common blackbird and Song thrush), the Winter wren, and the Tree pipit had a significantly higher prevalence of Bbsl-infected larvae than other bird species. After identifying the main species involved in the birds – ticks - pathogens system, we studied the relative influence of bird intrinsic and extrinsic factors on their tick burden to identify the main factors that could influence this tick burden in a given environment and on a specific bird community. We demonstrated that the tick burden of birds was more influenced by the species diversity than by the annual variations (as a proxy of environmental conditions) with the Common blackbird, the Dunnock and the Song thrush as the most tick-infested bird species of the studied bird community. These differences are explained by the fact that these bird species are relatively big (high mean body mass) and forage near to the ground (vertical layer of vegetation occupied by ticks). Finally, we characterized a part of the reservoir host potential of a breeding bird community by complementing the study on the tick burden of birds by their density to identify the bird species the most involved in the local tick feeding. The European robin, the Common blackbird, the Dunnock and the Song thrush were the bird species the most involved in the feeding of tick at the scale of the local host community studied. These results highlighted the importance to both consider the tick burden and the density to provide the local tick feeding index. In a perspective of Lyme disease prevention, this index should be completed with the realized reservoir competence of birds for Bbsl to identify the bird species the most involved in the local production of infected ticks (or human acaralogical risk). This should be conducted in contrasted sites in bird communities and habitats to identify the environmental conditions that increase the acarological risk for Lyme disease.