L'évolution des insectes passée aux rayons X : étude des homologies de nervation alaire via la μCT et le registre fossile

New (X-ray) insights on insect evolution : studying wing venation homologies through μCT and the fossil record

• Auteur / Autrice : Thomas Schubnel
• Direction : André Nel, Laure Desutter-Grandcolas, Frédéric Legendre
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Biologie de l'évolution
• Date : Soutenance le 07/12/2021
• Etablissement(s) : Paris, Muséum national d'histoire naturelle
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Sciences de la nature et de l'Homme - Évolution et écologie (Paris ; 1995-....)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Institut de systématique, évolution, biodiversité (Paris ; 2009-....)
• Jury : Président / Présidente : Maria Marta Cigliano
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : André Nel, Laure Desutter-Grandcolas, Frédéric Legendre, Jakub Prokop, Jessica Ware
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Xavier Bellés, Michael S. Engel

Mots clés

Mots clés contrôlés

Insectes

Microtomographie

Ailes d'animaux

Phylogénie

Mots clés libres

Nervation

Évolution

Insecte

Microtomographie

Phylogénie

Wingvein

Evolution

Insect

Microtomography

Phylogeny

Résumé

Malgré les récentes avancés effectuées dans le domaine de la phylogénie des insectes, de nombreuses questions concernant leur évolution restent encore aujourd’hui sans réponse. Cela est directement lié à la méconnaissance de l’évolution de leurs ailes, qui représentent la grande majorité des fossiles. Cette thèse se propose d’étudier l’évolution des ailes d’insectes via une méthodologie novatrice et intégrative, faisant appel au registre fossile et à la microtomographie à rayons X (µCT).Les ailes sont des structures très anciennes, dont les première traces fossiles remontent à 325 millions d’années. Chez les insectes modernes, les ailes remplissent de nombreuses fonctions, telles que le vol, la protection contre les prédateurs, la communication, le mimétisme, les sens, ou la régulation. Elles sont composées d’une fine membrane soutenue par d’épaisses nervures. Celles-ci sont les principales structures de renfort des ailes mais remplissent également nombre d’autres fonctions (apport en nutriments, et oxygène via les trachées).L’étude des ailes passe en premier lieu par l’étude de leur nervation. Comprendre les homologies de nervation des ailes est donc capital. Les premières tentatives d’unification faites en ce sens à l’échelle des insectes datent d’il y a plus de 130 ans, et d’innombrables chercheurs se sont depuis essayés à l’exercice. Néanmoins, aucun d’entre eux n’a obtenu de soutien unanime de la communauté. Nombreux furent aussi les critères proposés pour étudier la nervation mais tous se confrontèrent à des limites et des exceptions. Au final nombre de questions fondamentales restent encore aujourd’hui sans réponse.L’utilisation de la µCT sur des ailes d’insectes est longtemps restée inaccessible du fait des limites de cette méthode, les ailes étant trop fines, peu denses et petites. Des améliorations concernant notamment la préparation des spécimens sont ici proposées afin de pouvoir utiliser la µCT sur les ailes efficacement.Cette étape méthodologique réalisée, il devient possible d’étudier des problématiques sur l’évolution des ailes des insectes. Dans un premier temps, cette thèse se propose de réviser les plans de nervation des différents ordres d’insectes. Cela passe par une unification autour d’un plan général de nervation. Cette thèse se propose ensuite de réviser la nervation des insectes à très large échelle, et des divers ordres.Ces nouveaux plans de nervation permettent par la suite d’étudier des questions générales d’évolution chez les insectes. La quantité de problématiques alors étudiables défiant l’imagination, cette thèse se concentre uniquement sur trois d’entre elles.La première question étudiée concerne l’évolution de la communication chez les Orthoptéroïdes, et notamment pour l’ordre fossile des Titanoptera.La seconde question étudiée porte sur l’impact d’une contrainte structurelle sur la stabilité intraspécifique de la nervation. Chez les phasmes, plusieurs espèces non directement apparentées présentent des plis particuliers. La présence de ces plis devrait contraindre la nervation, ce qui permet de tester l’hypothèse d’un lien entre contrainte et stabilité de nervation.La troisième question concerne la reproduction chez les Dictyoptera : ceux-ci sont caractérisés par la ponte d’oothèques, quand de nombreux fossiles apparentés en sont exclus car ils possèdent un ovipositeur empêchant la formation de ces oothèques. Or aucun de ces fossiles n’a jamais été placé dans une analyse phylogénétique des Dictyoptera, analyse rendue possible par la révision de la nervation.Pour finir une analyse critique des résultats et caractères d’étude de la nervation est fournie. Elle est suivie d’une ouverture sur les liens entre nervation et fonctions de l’aile et sur des perspectives de recherches dans ce domaine.

If the phylogeny of insects is now well-known, most of the questions concerning their evolution are still unanswered. This is mainly due to a poor knowledge of their wings, structures that represent a large majority of the insect fossil record. In this work, I studied the evolution of the wing with a new integrative methodology relying on both X-rays microtomography (µCT) and the fossil record.Insect wings are very ancient in the fossil record: the oldest ones date back to 325 million years ago. In modern insects, wing are involved in several functions such as flight, protection against predators, communication, mimicry and mimesis, sensory and regulatory functions. Insect wings are composed of a thin membrane and of thick veins. Veins are the skeleton of the wing, but are also important to spread nutriments into the wing, and oxygen through the tracheae.The study of insect wings relies on a good knowledge of the veins, which implies a good knowledge of vein homologies. First attempts of a unification of wing venation for all insects have been done about 130 years ago. Since, several researchers proposed their own homology groundplans, but none of them reached a consensus. Several criteria were also proposed to study wing venation, but all of them suffer from flaws and exceptions. This has led to a quite confuse situation, where several important questions are still debated.Using µCT on insect wings is difficult due to the limits of the methods: wings are far from optimal objects as they are thin, small and not very dense. Then I worked on improvements of specimen preparation that help to obtain good results when using µCT on insect wings.After this methodological step, I worked on large scale homologies of wing venation. First, I tried to elucidate the question of the general groundplan of venation. Then, I used my conclusions to propose new homologies of venation for most of insect orders.These new groundplans of venation allow to revisit questions about the evolution of insects. Given the great number of evolutionary questions that can be addressed, I focused on three of them.First, I studied the evolution of wing communication in the total group of Orthoptera, and more specifically in Titanoptera.Second, I studied the impact of a structural constraint on the intraspecific stability of venation. In phasmids, several species not directly related have special folds on the apical part of their wings, while others do not. Then I tested whether the more important the constraints, the more stable the venation.Third, I studied the evolution of the reproduction in Dictyoptera. This group is characterized by the fact that they lay ootheca. But a lot of fossils related to this group bear a long external ovipositor, preventing from laying ootheca, and are thus considered as a part of the stem Dictyoptera. However, none of those fossils have ever been studied in a phylogenetic context, a task that can be performed while studying wings and their venation.Finally, I discuss my results and the criteria used to study wing venation. I also explore the link between shape (of venation) and function, and show some perspectives of this field of research.