Évolution de gènes de la vision et de l'olfaction chez les poissons à nageoires rayonnées

par Maxime Policarpo

Thèse de doctorat en Sciences de la vie et de la santé

Sous la direction de Didier Casane.


  • Résumé

    Avec environ 35 000 espèces décrites, les poissons à nageoires rayonnées, ou actinoptérygiens, représentent environ la moitié des espèces de vertébrés et plus de 95% des vertébrés aquatiques. Ces animaux ont colonisé un grand nombre de milieux différents, que ce soit en eaux douces ou salées, à des températures de zéro à 35°C et à des profondeurs allant jusqu'à 8000 mètres. Cette grande hétérogénéité écologique au sein d'un groupe d'espèces rend particulièrement intéressant l'étude de l'évolution de leurs systèmes sensoriels qui sont impliqués dans un grand nombre de fonctions essentielles comme le déplacement, l'alimentation et la reproduction. Dans cette thèse, j'ai mené des études de génomique comparative afin de mieux comprendre l'évolution de l'olfaction chez les actinoptérygiens et de la vision chez des actinoptérygiens cavernicoles. La détection de molécules odorantes est assurée par les récepteurs olfactifs, protéines présentes dans la membrane des neurones sensoriels de l'épithélium olfactif. Cet épithélium peut avoir une organisation plus ou moins complexe en fonction de l'espèce, notamment par la présence d'un nombre différent de lamelles, ce qui fait varier la dimension de la surface d'échange avec le milieu extérieur. En analysant le génome de 185 actinoptérygiens, nous avons observé une grande variabilité du nombre de gènes codant les récepteurs olfactifs et une forte corrélation entre la taille de ce répertoire de gènes et le nombre de lamelles, probablement parce qu'une grande surface d'épithélium olfactif est nécessaire pour qu'un grand nombre de récepteurs puisse être exprimés. Ainsi, alors que les polyptères (Erpetoichthys calabaricus et Polypterus senegalus) possèdent plus d'un millier de récepteurs différents et que leur organe olfactif est constitué de centaines de lamelles, le poisson lune (Mola mola) ne présente qu'un repli médian au niveau d'un épithélium olfactif réduit et ne possède qu'une trentaine de récepteurs différents. Ces données, cohérentes au niveau morphologique et moléculaire, suggère que les capacités olfactives sont probablement très différentes entre actinoptérygiens. Par ailleurs, nous avons étudié l'évolution de gènes impliqués dans la photoréception chez des poissons cavernicoles qui ont des yeux plus ou moins dégénérés. En recherchant la présence de mutations perte de fonction (mutations qui rendent un gène non fonctionnel, ou pseudogène), nous avons montré la présence de pseudogènes plus ou moins nombreux en fonction des espèces considérées, et nous en avons déduit que les gènes de photoréception sont dispensables chez ces poissons vivant dans l'obscurité. En revanche, les gènes impliqués dans le cycle circadien et la pigmentation sont pour la plupart sous sélection purificatrice, probablement à cause de leur pléiotropie, c'est-à-dire leur implication dans de multiples processus biologiques. Seuls quelques gènes sont pseudogénisés de façon récurrente chez plusieurs espèces cavernicoles, suggérant qu'ils sont dispensables dans l'obscurité des grottes et seraient souvent impliqués dans la dépigmentation et la perte du cycle circadien dans les grottes. En utilisant différentes méthodes qui reposent sur l'analyse du changement de pression de sélection sur les gènes de la photoréception au moment du passage de la vie épigée à la vie hypogée, nous avons estimé que les poissons cavernicoles étudiés sont relativement récents, c'est-à-dire qu'ils ont colonisé des grottes entre le début du Pliocène (~5 millions d'années) et la fin du Pléistocène (~10 000 ans).

  • Titre traduit

    Evolution of vision and olfaction genes in ray-finned fishes


  • Résumé

    With about 35,000 described species, ray-finned fishes, also called actinopterygians, represent almost half of all vertebrate species and more than 95% of all aquatic vertebrates. These animals have colonized a large number of different environments, both in fresh and salt water, in temperatures ranging from zero to 35°C and at depths of up to 8000 meters. These highly heterogeneous ecological niches within a species group makes it particularly interesting to study the evolution of their sensory systems, which are involved in a number of essential functions such as navigation, feeding and reproduction. In this thesis, I undertook comparative genomic studies to better understand the evolution of olfaction across actinopterygians and vision in cave-dwelling actinopterygians. The detection of odorant molecules is ensured by olfactory receptors, proteins expressed on the surface of the membrane of the sensory neurons in the olfactory epithelium. This epithelium can display a more or less complex organization depending on the species, in particular by the presence of different numbers of lamellae, regulating the size of the exchange surface with the external environment. By analyzing the genome of 185 actinopterygians, we observed a great variability in the number of genes encoding olfactory receptors and a strong correlation between the size of this gene repertoire and the number of lamellae, probably because a large surface area of olfactory epithelium is necessary for a large number of receptors to be expressed. Thus, whereas polypterids (Erpetoichthys calabaricus and Polypterus senegalus) possess more than a thousand different receptors with an olfactory organ that consists of hundreds of lamellae, the sunfish (Mola mola) has only a median fold in a reduced olfactory epithelium and possesses only about thirty different receptors. These coherent morphological and molecular data suggest that the olfactory capacities are probably very variable between actinopterygians. In addition, we have studied the evolution of genes involved in photoreception in cave-dwelling fish with more or less degenerate eyes. By looking for the presence of loss-of-function mutations (mutations that makes a gene non-functional, a pseudogene), we have shown the presence of more or less numerous pseudogenes depending on the species, suggesting that photoreception genes are dispensable in these fishes living in the dark. Conversely, most genes involved in the circadian cycle and pigmentation are under purifying selection, probably because of their pleiotropy (genes involved in multiple biological processes). Only a few genes are recurrently pseudogenized in cavefishes, suggesting that they are dispensable in the darkness of caves and could often be involved in depigmentation and loss of circadian clock in caves. Using different methods relying on the analysis of selective shift on photoreception genes at the time of transition from surface to cave, we estimated that the cavefishes we studied are relatively recent, i.e. they colonized caves between the early Pliocene (~5 million years ago) and the late Pleistocene (~10,000 years ago).