Compréhension de la dynamique spatiale et temporelle de populations d'holothuries à La Réunion : facteurs génétiques, alimentaires et environnementaux

Understanding the spatial and temporal dynamics of sea cucumber populations in Reunion Island : genetic, dietary and environmental factors

• Auteur / Autrice : Joséphine Pierrat
• Direction : Helene Magalon, Patrick Frouin
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Biologie marine
• Date : Soutenance le 23/06/2023
• Etablissement(s) : La Réunion
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Sciences, Technologies et Santé
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Écologie marine tropicale des océans Pacifique et Indien (Réunion)
• Jury : Président / Présidente : Johann Henrich Bruggemann
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Jérôme Delroisse
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Annie Mercier, Nadia Améziane-Cominardi

Mots clés

Mots clés contrôlés

Biocénoses

Écotoxicologie

Métabarcoding

La Réunion (France ; île)

Distribution géographique

Holothuries

Mots clés libres

Holothuries

Alimentation

Métabarcoding

Écologie des populations

Écotoxicologie

Structure génétique

Sea cucumbers

Nutrition

Metabarcoding

Ecology of population

Ecotoxicology

Genetic structure

Résumé

Les récifs coralliens de La Réunion comptent environ 40 espèces d'holothuries dont trois (Holothuria atra, Holothuria leucospilota et Stichopus chloronotus) sont dispersées, avec des densités très élevées (> 1 ind.m²) par endroits. L'objectif de l’étude était de comprendre les facteurs génétiques, alimentaires et environnementaux à l'origine de cette distribution hétérogène dans l'espace et le temps. Des échantillons ont été collectés sur les récifs de l’Hermitage/La Saline et de l’Etang-Salé, de l'hiver 2019 à l'hiver 2021. Les individus ont été génotypés à l'aide de marqueurs microsatellites. La richesse clonale de H. atra et H. leucospilota étaient maximale (R = 1), impliquant un mode de reproduction principal de type sexué. La structure génétique des populations de H. leucospilota était homogène, probablement en raison de flux larvaires réciproques. La richesse clonale de S. chloronotus était plus faible (R = 0,24), induisant un rôle prépondérant de la reproduction asexuée pour cette espèce. Une faible connectivité a été trouvée à l'échelle intra-récifale uniquement. L’évolution spatio-temporelle de la densité, de saisons en décennies, montre que les populations d'H. leucospilota semblent désormais stables, à densités élevées, alors que celles d'H. atra et de S. chloronotus ont diminué depuis deux ans. Les variations de longueur des individus correspondaient au principal mode de reproduction identifié pour chaque espèce. Peu de corrélations ont été trouvées entre caractéristiques sédimentaires et densité des holothuries. Le taux et la vitesse d'ingestion étaient les plus élevés chez S. chloronotus, suggèrant qu’elle ingère plus de sable pour se nourrir, en couvrant une plus grande surface pour satisfaire ses besoins nutritifs. Cette espèce semble donc être spécialiste alors que les deux autres peuvent être considérées plutôt comme généralistes. Les analyses de métabarcoding ont permis d'identifier plus de 28 000 ASV dans le régime alimentaire des concombres de mer. La structure du bactériobenthos a montré des variations spatio-temporelles significatives, les phyla dominants étant Planctomycetota, Pseudomonadota et Cyanobacteria. Les fractions ingérées et assimilées étaient très variables selon les espèces, les saisons et les sites. Les Pirellulales ont été les plus assimilées par les trois espèces. Les Shingomonadales et les Spirochaetales principalement assimilées par H. atra, les Spirochaetales et les Chloroplastes par H. leucospilota, et les Shingomonadales et les Rhodobacterales par S. chloronotus. Deux nouveaux biomarqueurs liés aux dommages oxydatifs des protéines (l'activité du protéasome et le niveau des produits finaux oxydatifs avancés) ont été comparés au biomarqueur acétylcholinestérase dans les tissus. Ils ont révélé un stress physiologique le plus élevé chez H. leucospilota. Cependant, celui-ci pourrait être considéré comme relativement faible car les niveaux d'acétylcholinestérase étaient plus élevés qu'en 2005, signifiant une possible diminution de la pollution du récif par les pesticides depuis cette date. Une quantification directe des pesticides reste nécessaire. Holothuria leucospilota est à la fois sensible et résistante, capable de présenter une large gamme de valeurs pour un biomarqueur, mais possède des populations prospères. L’espèce H. leucospilota pourrait être considérées comme une indicatrice de la pollution par les pesticides. En conclusion, la distribution inégale de S. chloronotus pourrait s'expliquer par la reproduction asexuée plutôt que par la qualité de l'alimentation bactérienne. Les distributions de H. atra et H. leucospilota n'ont pu être liées à aucun patron particulier de communautés bactériennes, ni à aucun facteur environnemental évalué dans cette étude. De futures études devraient se concentrer sur le phénomène d'attraction conspécifique et sur d’autres fractions du régime alimentaire des holothuries, telles que les microalgues ou les bactéries de la colonne d'eau.

Coral reefs at Reunion Island count about 40 species of sea cucumbers, three of them (Holothuria atra, Holothuria leucospilota and Stichopus chloronotus) being patchily distributed and reaching very high densities (> 1 ind.m²) at some locations. The aim of this study was to understand genetic, feeding and environmental factors driving this heterogeneous distribution, over space and time. Sampling had been realised in the Hermitage/La Saline and Etang-Salé reefs, from Winter 2019 to Winter 2021, along a North-South gradient. Individuals were genotyped using microsatellite markers. Clonal richness of H. atra and H. leucospilota were maximal (R= 1), meaning that sexual reproduction was the main mode of reproduction used. Genetic structure of scattered H. leucospilota populations were similar, probably due to larval fluxes. Clonal richness of S. chloronotus was lower (R= 0.24), meaning that asexual reproduction dominated for this species. A mild connectivity was found at the intra-reef scale, whereas inter-reef connexions were not detected. Spatio-temporal monitoring for density, from seasons to decades, show that populations of H. leucospilota have reached high densities and seem to be stable now, whereas the one of H. atra have declined and those of S. chloronotus have drastically decreased for two decades. Length variations of individuals were congruent with the main mode of reproduction identified for each species. Few correlations were found between sedimentary characteristics and sea cucumber density. The ingestion rate and speed of S. chloronotus were the highest, suggesting that this species needs more sand ingested and forage over a greater surface to fulfill its daily nutritive requirements, compared to the other two species. Consequently, S. chloronotus species appears to be a specialist while the others can be rather considered as generalists. Metabarcoding analyses have identified more than 28,000 ASV in the diet of sea cucumbers. The bacteriobenthos structure showed significant spatio-temporal variations, with dominant phyla of Planctomycetota, Pseudomonadota and Cyanobacteria. Ingested and assimilated fractions were highly variable among species, seasons and sites. Pirellulales were the most assimilated by the three species. Shingomonadales and Spirochaetales orders were mostly assimilated by H. atra, Spirochaetales and Chloroplasts by H. leucospilota, and Shingomonadales and Rhodobacterales by S. chloronotus. Two new biomarkers linked to oxidative protein damage (activity of the proteasome and advanced oxidative end products level) were compared to acetylcholinesterase biomarker in sea cucumber tissues. They revealed that H. leucospilota had the highest physiological stress in the reef. However, the latter could be considered as low because the acetylcholinesterase levels were higher than in 2005, possibly meaning a decreasing of the reef pollution by pesticides since then. Direct pesticide quantification is still needed. Holothuria leucospilota is both sensitive and resistant, able to register a large range of biomarker values but with thriving populations. Consequently, H. leucospilota species could be considered for indication of pollution by pesticides. In conclusion, patchy distribution of S. chloronotus could be explain by asexual reproduction more than by bacterial food quality. The distribution of H. atra and H. leucospilota could not be link to any bacterial community pattern or environmental factors assessed in this study. Further studies should focus on conspecific attraction and on the other fractions of the diet of sea cucumbers such as microalga or bacteria from the water column.