Émergence, dynamique évolutive et écologie de lignées pathogènes de bivalves marins au sein de l’espèce bactérienne Vibrio aestuarianus

Emergence, evolutionary dynamics and ecology of pathogenic lineages of marine bivalves within the bacterial species Vibrio aestuarianus

• Auteur / Autrice : Aurélie Mesnil
• Direction : Delphine Destoumieux-Garzón, Marie-Agnès Travers
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Biologie de l'environnement, des populations, écologie
• Date : Soutenance le 11/10/2022
• Etablissement(s) : La Rochelle
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Euclide (La Rochelle ; 2018-....)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Laboratoire Interactions Hôtes-Pathogènes-Environnements (Perpignan) - Unité Adaptation et Santé des Invertébrés Marins (Station Ifremer, La Tremblade, Charente-Maritime)
• Jury : Président / Présidente : Marianne Graber
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Delphine Destoumieux-Garzón, Marie-Agnès Travers, Marianne Graber, Sophie Gaudriault, Christine Paillard, Xavier Bailly, Maude Jacquot, Yann Reynaud
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Sophie Gaudriault, Christine Paillard

Mots clés

Mots clés contrôlés

Coque européenne

Crassostrea gigas

Évolution (biologie)

Vibrio aestuarianus

Mots clés libres

Vibrio aestuarianus

Émergence

Dynamique évolutive

Niche écologique

Vibrio aestuarianus

Emergence

Evolutionary dynamics

Ecological niche

Résumé

L’huître creuse Crassostrea gigas est l’espèce de bivalve la plus cultivée dans le monde et est confrontée à des maladies infectieuses impliquant des bactéries du genre Vibrio. Parmi ces Vibrio, l’espèce V.aestuarianus, initialement décrite en 1983 comme bactérie des environnements estuariens, est associée à des mortalités d’huîtres creuses adultes en Europe depuis 2001. En 2012, des mortalités de coques adultes Cerastoderma edule associées à cette espèce ont également été rapportées. Cependant, les processus ayant mené à l’émergence des lignées pathogènes de bivalves sont restés inconnus. Au cours de cette thèse, nous avons cherché à préciser (1) la structure des populations de V. aestuarianus et leurs déterminants génomiques ; (2) les évènements évolutifs ayant participé à l’émergence et l’évolution dessous-espèces, et (3) les habitats, cycles et espèces sensibles à V. aestuarianus. Nous avons montré que les souches de V. aestuarianus pathogènes se répartissent dans deux sous-espèces aux histoires évolutives différentes. V. aestuarianus francensis, décrite en 2008, regroupe les souches pathogènes d’huîtres alors que V. aestuarianus cardii regroupe les souches pathogènes de coques. Les deux sous espèces provoquent des maladies dans leurs populations d’hôtes en été, et la température a été identifiée comme un facteur favorable au développement des maladies. V. aestuarianus francensis impacte l’ostréiculture et nous montrons que deux lignées distinctes se sont propagées à l’échelle de l’Europe depuis au moins 20 ans. Cette sous-espèce se caractérise par une faible diversité génétique et une évolution essentiellement clonale. Les souches de V. aestuarianus francensis ont un mode de vie de spécialiste, avec un habitat restreint aux huîtres. L’un des évènements ayant favorisé son émergence pourrait être l’acquisition et l’intégration génomique d’un élément génétique mobile contenant des gènes codant des protéines impliquées dans l’export du cuivre. Actuellement, la sous-espèce V. aestuarianuscardii impacte les coques uniquement en France. La diversité phénotypique et génétique dans cette sous espèce est plus importante que dans la sous-espèce V. aestuarianus francensis. Plusieurs groupes génétiques présentant des niveaux de virulence différents envers les coques ont pu être identifiées et la comparaison des génomes entre ces groupes a permis d’identifier des facteurs de virulence potentiels.

The oyster Crassostrea gigas is the most cultured species of bivalve in the world and is confronted with infectious diseases involving bacteria of the genus Vibrio. Among these Vibrio, the species V. aestuarianus, initially described in 1983 as a bacterium of estuarine environments, has been associated with mortality of adult oysters in Europe since 2001. In 2012, mortality of adult cockles Cerastoderma edule associated with this species have also been reported. However, the processes leading to the emergence of pathogenic bivalve lineages have remained unknown. During this thesis, we sought to clarify (1) the population structure of V. aestuarianus and their genomic determinants, (2) the evolutionary events that participated in the emergence and evolution of the subspecies, and (3) the habitats, cycles and species sensitive toV. aestuarianus. We have shown that pathogenic V. aestuarianus strains fall into two subspecies withdifferent evolutionary histories. V. aestuarianus francensis, described in 2008, includes pathogenic oyster strains while V. aestuarianus cardii includes pathogenic cockle strains. Both subspecies cause disease in their host populations in summer, and temperature has been identified as a favorable factor for disease development. V. aestuarianus francensis impacts oyster farming and we show that two distinct lineages have spread across Europe for at least 20 years. This subspecies is characterized by low genetic diversity and essentially clonal evolution. Strains of V. aestuarianus francensis have a specialist lifestyle, with a habitat restricted to oysters. One of the events that favored its emergence could be the acquisition and genomic integration of a mobile genetic element containing genes coding for proteins involved in copper export. Currently, the subspecies V. aestuarianus cardii impacts cockles only in France. The phenotypic and genetic diversity in this subspecies is greater than in the subspecies V. aestuarianus francensis. Several genetic groups with different levels of virulence towards cockles could be identified and the comparison of genomes between these groups made it possible to identify potential virulence factors.