Adaptation, structural diversity and phylogenetic relevance of a novel functionalized domain-containing membrane architecture in Archaea

by Maxime Tourte

Doctoral thesis in Microbiologie

Under the supervision of Philippe Oger.

defended on 13-11-2020

in Lyon , under the authority of École Doctorale Evolution Ecosystèmes Microbiologie Modélisation , in a partnership with Université Claude Bernard (Lyon ; 1971-....) (établissement opérateur d'inscription) and Microbiologie, adaptation et pathogénie (Lyon) (laboratoire) .


  • Abstract

    Archaea are the main inhabitants of the harshest environments on Earth. This tolerance to extreme conditions heavily relies on the particular structure of archaeal lipids, which strikingly contrast with the typical lipids of Bacteria and Eukaryotes. While bacterial and eukaryotic lipids spontaneously self-assemble into differentially functionalized membrane microdomains essential to the cell biology, membrane organization in Archaea remains a hotly debated area due to the uniqueness of their lipids. However, a novel membrane architecture into separate hydrocarbon-containing bilayer and hydrocarbon-free monolayer domains has been suggested to explain the stability of the membrane of Thermococcus barophilus, a piezophilic and hyperthermophilic archaeon of the order Thermococcales, opening the way to differential functionalization of membrane microdomains in Archaea. This thesis work falls within a larger research frame which attempts to elucidate the physicochemical and biological properties of the novel membrane architecture with the specific aims of demonstrating the natural validity and structural diversity of membrane organization within the third domain of life. As no current method is able to directly prove the existence of membrane microdomains in Archaea, this work successively investigated the diversity and distribution of polar head groups (the external part of the membrane), core lipid structures (the intermediate part), and acyclic polyisoprenoid hydrocarbons (the internal part) as an indirect way to infer membrane organization. First focusing on Thermococcales as a case study, this investigation provided refinements of the novel membrane ultrastructure and demonstrated the presence of its fundamental building blocks in all the closest relatives of T. barophilus. In an effort to further expand this membrane organization, this work explored the lipid composition within the whole archaea domain. Although notable exceptions exist, our results were consistent with a ubiquitous distribution of the novel membrane architecture in hyperthermophilic and mesophilic archaea, while halophilic and acidophilic species would preferentially organize their membranes into either hydrocarbon-containing bilayer or hydrocarbon-free monolayer microdomains, respectively. Present in all Archaea with specific alterations, the membrane organization into differentially functionalized microdomains appears as a common and ancestral feature of Archaea and a possible important route for the adaptation of these organisms to extreme environmental conditions. Although an experimental demonstration of the novel membrane ultrastructure remains essential, our journey to the center of the archaeal membrane has strong implications for membrane physiology and adaptation in Archaea and the origin and evolution of membrane organization since the emergence of cellular life

  • Alternative Title

    Adaptation, diversité structurelle et pertinence phylogénétique d'un nouveau modèle d'architecture de membrane contenant des domaines fonctionnalisés chez les Archées


  • Abstract

    Les archées sont les habitants majeurs des conditions les plus extrêmes sur Terre. Cette tolérance aux conditions extrêmes est due ma structure particulière de leurs lipides membranaires, qui diffèrent fondamentalement de leurs homologues bactériens et eucaryotes. Alors les lipides bactériens et eucaryotes s'assemble spontanément microdomaines membranaires à fonctions différentiées, l'organisation membranaire chez les Archées reste une question débattue du fait de leurs lipides uniques. Cependant, une nouvelle architecture de membrane en des microdomaines en bicouche et contenant des hydrocarbures apolaires ou en monocouche a été suggérée pour expliquer la stabilité de la membrane chez Thermococcus barophilus, une archées à la fois piézophile et hyperthermophile de l'ordre des Thermococcales. Ceci ouvre notamment la porte à la possibilité que les archées organisent elles aussi leur membrane en microdomaines à fonction différentiées. Cette thèse a pour but de démontrer la validité naturelle et la diversité structurelle de l'organisation membranaire chez les Archées et s'inscrit dans un projet de recherche plus vaste qui vise à élucider les propriétés physicochimiques et biologiques de cette nouvelle architecture. Actuellement, aucune méthode n'est en mesure de déterminer in vivo l'existence de tels domaines membranaires chez les Archées. Ce travail recherche donc successivement la diversité et la distribution des têtes polaires, des lipides de cœur et des hydrocarbures apolaires pour déterminer indirectement la structure de la membrane. Tout d'abord, une étude de cas réalisée chez les Thermococcales permet de préciser leur ultrastructure membranaire et démontre la présence de tous les constituants nécessaires à l'organisation en microdomaines chez l'ensemble des espèces les plus proches de T. barophilus. Afin d'étendre cette organisation à d'autres archées, ce travail explore également les compositions lipidiques chez l'ensemble des archées connues. Bien que certaines exceptions existent, nos résultats sont cohérents avec une distribution généralisée du nouveau modèle membranaire à l'ensemble des archées hyperthermophiles et mésophiles, alors que les espèces halophiles et acidophiles organiseraient préférentiellement leurs membranes respectives soit complètement en une bicouche contenant des hydrocarbures apolaires, soit en complètement en une monocouche. Présente chez la plupart des Archées, l'organisation membranaire en microdomaines différentiés apparait comme une caractéristique fondamentale et ancienne des Archées et comme une voie potentiellement importante pour l'adaptation de ces organismes aux conditions extrêmes. Bien qu'une démonstration expérimentale soit toujours nécessaires, notre voyage au centre de la membrane des archées a de fortes implications pour la physiologie et l'adaptation membranaire chez les Archées ainsi que pour l'origine et l'évolution de l'organisation membranaire depuis l'émergence de la vie cellulaire

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