Hidden species diversity and the potential for sexual reproduction in the species complex Amoebophrya ceratii (Syndiniales), parasites of marine dinoflagellates

Exploration de la diversité et du potentiel pour la reproduction sexuée au sein du complexe d’espèces Amoebophrya ceratii (Syndiniales), parasites de dinoflagellés marins

• Auteur / Autrice : Ruibo Cai
• Direction : Laure Guillou
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Écologie et évolution
• Date : Soutenance le 05/11/2019
• Etablissement(s) : Sorbonne université
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Sciences de la nature et de l'Homme - Évolution et écologie (Paris)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Adaptation et diversité en milieu marin (Roscoff, Finistère ; 2005-....)
• Jury : Président / Présidente : Christophe Destombe
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Éric Pelletier, Aurélie Chambouvet, Christine Paillard
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Georges Barbier, Ramon Massana

Mots clés

Mots clés contrôlés

Relations hôte-parasite

Métagénomique

Dinoflagellés

Protistes eucaryotes

Mots clés libres

Protistes

Amoebophrya ceratii

Syndiniales

Diversité

Reproduction sexuée

Méiose

Protists

Amoebophrya ceratii

Syndiniales

Résumé

Le parasitisme est un style de vie fréquent dans la nature, et une force évolutive majeure pour les hôtes comme pour les parasites. Les dinoflagellés sont des protistes marins très répandus dans tous les océans, certaines espèces étant même responsables d’efflorescences algales toxiques tandis que d’autres vivent en symbioses mutualistes avec de nombreux coraux. Le complexe d’espèces Amoebophrya ceratii (Syndiniales) inclut de très nombreux parasites de dinoflagellés capables potentiellement de contrôler les efflorescences de ces dinoflagellés. Une très grande diversité a été observée au sein de ce groupe, soit en culture soit dans l’environnement. Ce travail de thèse a pour but d’étudier si la diversité de ces séquences correspond à la diversité au niveau spécifique. Sur la base d’une approche polyphasique faisant intervenir des caractères génétiques et phénotypiques appliqués à 119 individus proches phylogénétiquement, et tous capables d’infecter le même hôte (le dinoflagellé producteur d’efflorescence Scrippsiella trochoidea), j’ai défini 8 ribotypes qui correspondent vraisemblablement à des espèces différentes. Ces résultats prônent l’utilisation de séquences uniques (i.e., divergentes par un seul nucléotide) pour délimiter les espèces dans la région V4 ou V9 du 18S (la petite sous-unité du ribosome) plutôt que de les grouper en unité opérationnelle taxonomique (OTUs). J’ai ensuite recherché l’existence d’une collection de gènes spécifiquement impliqués dans la méiose au sein de deux génomes de référence, et fournit des évidences in silico qu’une reproduction sexuée peut avoir lieu chez ce parasite. J’ai observé que ces gènes étaient surexprimés durant la phase libre du parasite, offrant une piste intéressante pour de prochaines études. En conclusion, ce travail de thèse offre de nouvelles perspectives concernant la diversité largement sous-estimée des Amoebophrya et posent de nouvelles bases pour l’étude de leurs traits biologiques.

Parasitism is a frequent lifestyle in nature and a major source of evolutionary pressure for both hosts and their parasites. Dinoflagellates are successful marine protists found in oceans worldwide, some of which are responsible for toxic blooms while others live in mutualistic relationships with myriad of corals. Amoebophrya ceratii species complex (Syndiniales) includes a large number of parasites which have the potential for regulating dinoflagellate blooms. A high sequence diversity has been observed for this group in both cultures and environmental investigations. This thesis was aimed to answer whether the sequence diversity represents the species diversity. Based on a polyphasic approach involving genetic and phenotypic characters applied on 119 closely related individuals, all able to infect the same host species (the bloom-forming dinoflagellate Scrippsiella trochoidea), I defined 8 ribotypes which likely correspond to different species. These results advocated for considering unique sequences (i.e., with any nucleotide differences) of 18S-V4 or 18S-V9 (small subunit ribosomal RNA genes) regions for species delimitation rather than grouping them into operational taxonomic units (OTUs). Then I investigated the existence of a set of genes specifically involved in meiosis in two fully sequenced genomes and thereby provided the in silico evidence that sexual reproduction may occur in Amoebophrya. I observed that these genes over-expressed during the free-living stage of the parasite, providing an interesting track to explore. Overall, this thesis offers new insights into the highly underestimated species diversity in Amoebophyra lineage and lays the basis for further study on their biological traits.