Exploration du mode de vie symbiotique des Patescibacteria : du consortium unique à l'évolution du phylum

Exploring the symbiotic lifestyle of Patescibacteria : from a single consortium to phylum-level evolution

• Auteur / Autrice : Feriel Bouderka
• Direction : Ludwig Jardillier, Philippe Deschamps
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Écologie
• Date : Soutenance le 27/03/2024
• Etablissement(s) : université Paris-Saclay
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Structure et dynamique des systèmes vivants (Gif-sur-Yvette, Essonne ; 2015-....)
• Partenaire(s) de recherche : Référent : Université Paris-Saclay. Faculté des sciences d’Orsay (Essonne ; 2020-....)
• Partenaire(s) de recherche : graduate school : Université Paris-Saclay. Graduate School Life Sciences and Health (2020-….)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Écologie, systématique et évolution (Orsay, Essonne ; 2002-....)
• Jury : Président / Présidente : Rémy Guyoneaud
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Sébastien Duperron, Marie-Agnès Petit, Alexander Probst
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Rémy Guyoneaud, Sébastien Duperron

Mots clés

Mots clés contrôlés

Cultures microbiennes

Symbiose

Écologie microbienne

Mots clés libres

Ecologie microbienne

Evolution microbienne

Symbiose

Patescibacteria

Génomique comparative

Cultures

Microbial ecology

Microbial evolution

Symbiosis

Patescibacteria

Comparative genomics

Cultures

Résumé

Les Patescibacteria forment un phylum bactérien très diversifié, comprenant au moins 25 % de la diversité bactérienne. On trouve des représentants de ce clade dans de nombreux environnements, allant des écosystèmes d'eau douce et marin aux microbiomes animaux et aux sédiments. Très peu de cultures de Patescibacteria sont disponibles à ce jour. En raison de ce manque de représentants cultivés, ils ont été largement étudiés par l’approche métagénomique. Ces études ont révélé, qu'en général, ils présentent de petits génomes avec des manques significatifs de gènes codant pour des fonctions métaboliques, ce qui amène à émettre l’hypothèse qu'ils dépendent d'un hôte pour survivre. Il n'y a cependant aucune preuve que tous les Patescibacteria soient réellement des symbiotes. De plus, environ la moitié de leurs gènes ne peuvent pas être annotés fonctionnellement par des approches de similarité. Il est nécessaire d'obtenir davantage de représentants cultivés pour mieux comprendre l'écologie de ce phylum bactérien. Les Patescibacteria ont récemment été identifiés comme apparentés aux Chloroflexota et Dormibacterota, qui présentent un mode de vie libre. L'évolution des Patescibacteria, en particulier leur mode de vie symbiotique, et leur diversification par rapport à leur groupe sœur vivant librement, ne sont pas entièrement compris. Ici, nous avons obtenu une culture enrichie d'un nouveau représentant à l’échelle du genre de Patescibacteria, qui est un épibionte de protéobactéries oxydant le méthanol, un type d'hôte jamais observé auparavant associé à ce clade. De plus, en utilisant une correspondance d’espaceurs CRISPR, nous avons identifié un nouveau phage ciblant potentiellement cet épibionte. Ainsi, nous avons caractérisé la première interaction potentielle tripartite entre un représentant du phylum Patescibacteria, son hôte et un phage. De plus, nous avons reconstruit le contenu génique ancestral des différentes classes de Patescibacteria pour décrypter les premières étapes de l'évolution du mode de vie symbiotique dans ce clade et les bases de leur diversification. Nos résultats suggèrent que le dernier ancêtre commun des Patescibacteria était déjà dépendant d’un hôte. La diversification des Patescibacteria qui a suivi est due à une combinaison de pertes indépendantes et substansielles de gènes métaboliques, complétée par l'acquisition de nouveaux gènes aux fonctions inconnues.

Patescibacteria is a highly diverse bacterial phylum, including at least 25% of the bacterial diversity. Representatives of this clade can be found in many environments, ranging from freshwater and marine ecosystems to animal microbiomes and sediments. Very few Patescibacteria cultures are available to date. Due to this lack of cultured representatives, they have been extensively studied using metagenomics. These investigations revealed that, overall, they present small genomes with significant gaps in the genes coding for metabolic functions, and thus, they are hypothesized to depend on a host for survival. There is no evidence, however, that all Patescibacteria are actual symbionts. Besides, about half of their genes cannot be functionally annotated by similarity approaches. More cultured representatives are needed to better understand the ecology of this bacterial phylum. Patescibacteria have been recently reported to be a sister group to the free-living phyla Chloroflexota and Dormibacterota. The evolution of the Patescibacteria, particularly their symbiotic lifestyle, and diversification from their free-living sister group, is not fully comprehended. Here, we obtained an enriched culture of a representative of a new genus-level patescibacterium, which is an epibiont of methanol-oxidizing proteobacteria, a type of host never observed before to be associated with this clade. Additionally, using a CRISPR-spacer match, we identified a new potential phage targeting this patescibacterium. Thus, we characterized the first potential three-partite interaction between a patescibacterium, its host, and a phage. Furthermore, we reconstructed the ancestral gene content of the different Patescibacteria classes to decipher the early steps of the evolution of the symbiotic lifestyle in the clade and the basis of their diversification. Our results suggest that the last common ancestor of Patescibacteria was already host-dependent. The subsequent patescibacterial diversification appears driven by a combination of independent and substantial losses of metabolic genes, complemented by the acquisition of novel genes with functions yet to be identified.