Rôle des organites bioénergétiques, plastes et mitochondries, dans le développement des plantules d'Arabidopsis à l'obscurité

Role of Bioenergetic Organelles, Plastids and Mitochondria, in Arabidopsis Seedling Development in the Dark

• Auteur / Autrice : Salek Ahmed Sajib
• Direction : Livia Merendino, Bertrand Gakière
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Sciences végétales
• Date : Soutenance le 09/12/2024
• Etablissement(s) : université Paris-Saclay
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Sciences du végétal : du gène à l'écosystème (Orsay, Essonne ; 2015-....)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Institut des sciences des plantes de Paris-Saclay (Gif-sur-Yvette, Essonne ; 2015-....)
• Partenaire(s) de recherche : Référent : Université Paris-Saclay. Faculté des sciences d’Orsay (Essonne ; 2020-....)
• Partenaire(s) de recherche : graduate school : Université Paris-Saclay. Graduate School Biosphera (2020-….)
• Jury : Président / Présidente : Christophe Bailly
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Fredy Barneche, Ben Field, Clara Richet-Bourbousse, Emilie Demarsy, Olivier Van Aken
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Fredy Barneche, Ben Field

Mots clés

Mots clés contrôlés

Organites végétaux

Bioénergétique

Arabidopsis thaliana

Plantes -- Développement

Mitochondries végétales

Chloroplastes

Plastes

Mots clés libres

Plastes

Mitochondries

Développement

Skotomorphogenèse

Arabidopsis thaliana

Plastids

Mitochondria

Seedling development

Skotomorphogenesis

Arabidopsis thaliana

Résumé

Dans la nature, les graines peuvent germer dans l'obscurité lorsqu'elles sont recouvertes de terre, et les plantules qui poussent sous terre suivent un programme de développement spécifique à l'obscurité connu sous le nom de skotomorphogenèse qui comprend un hypocotyle allongé, des cotylédons petits et non verts et un crochet apical pour protéger le méristème pendant l'émergence. Pendant cette période, la respiration mitochondriale est la principale source d'énergie pour le développement. Outre les mitochondries, les tissus des plantules contiennent également un autre type d'organites bioénergétiques : les étioplastes, des plastes différenciés dans l'obscurité qui peuvent contribuer à la production d'ATP par l'étiorespiration. Un rapport précédent de l'équipe a montré que les mitochondries jouent un rôle régulateur dans le développement des plantules au cours de la skotomorphogenèse. Cependant, le rôle des plastes dans la skotomorphogenèse n'a pas encore été étudié. En raison des propriétés bioénergétiques, des similitudes d'origine procaryotique et des interactions entre les mitochondries et les plastes, cette thèse vise à étudier les fonctions et le rôle régulateur des plastes au cours de la skotomorphogenèse. Les résultats indiquent que l'inhibition de l'expression des gènes plastidiques (PGE) par la lincomycine conduit à une reprogrammation de la skotomorphogenèse, résultant en une flexion exagérée du crochet apical, ce qui indique que le développement précoce des plantules est dépendant de plastides fonctionnels. De plus, nous décrivons des conditions (traitement à la rifampicine et à la spectinomycine) dans lesquelles l'impact du dysfonctionnement des plastes est accompagné d'un stress mitochondrial qui se traduit par une augmentation des espèces réactives de l'oxygène (ROS) mitochondriales et des transcrits marqueurs de stress qui se coordonnent avec l'oxydase alternative mitochondriale (AOX) pour réguler la réponse développementale. D'autre part, dans des conditions naturelles, les plantules confrontées à des conditions hypoxiques peuvent également présenter un déficit de la respiration mitochondriale et de l'étiorespiration. Les résultats de cette thèse révèlent également comment les activités des mitochondries et des étioplastes peuvent détecter l'hypoxie due à une diffusion limitée de l'O₂ dans un sol épais et ainsi réguler la réponse adaptative afin d'améliorer l'efficacité de l'émergence des semis. Le facteur de transcription rétrograde mitochondrial ANAC017 est identifié comme un médiateur crucial, relayant le statut mitochondrial au noyau et contrôlant la voie de signalisation de l'éthylène, facilitant ainsi l'adaptation des plantules au stress du sol. En outre, les plastes ont montré une perturbation de la formation des corps prolamellaires (PLB) et une diminution de l'accumulation de protochlorophyllide en réponse au sol. Les résultats de la thèse nous permettent de mieux comprendre comment les organites bioénergétiques peuvent fonctionner comme des capteurs environnementaux pour réguler le développement de la plantule.

In nature, seeds can germinate in the dark when covered by soil. Underground growing seedlings follow a dark-specific developmental program known as skotomorphogenesis, which includes an elongated hypocotyl, small and non-green cotyledons, and an apical hook to protect the meristem during emergence. During this period, mitochondrial respiration is the primary energy source for development. In addition to mitochondria, seedling tissues also contain another type of bioenergetic organelles- etioplasts, dark-differentiated plastids that can contribute to ATP generation through etiorespiration. A previous study from the team showed that mitochondria play a regulatory role in seedling development during skotomorphogenesis. However, the role of plastids in skotomorphogenesis remains unexamined. Due to the bio-energetic properties, prokaryotic-origin similarities, and the interactions between mitochondria and plastids, this thesis aims to investigate the functions and regulatory role of plastids during skotomorphogenesis. The results indicate that the inhibition of plastid gene expression (PGE) by lincomycin leads to skotomorphogenic reprogramming, resulting in an exaggerated apical hook bending, which indicates that the early development of seedlings is dependent on functional plastids. Moreover, we describe conditions (treatment with rifampicin and spectinomycin) in which the impact of plastid dysfunction is accompanied by mitochondrial stress, which results in an increase of mitochondrial reactive oxygen species (ROS) and stress marker transcripts that coordinate with mitochondrial alternative oxidase (AOX) to regulate the developmental response. On the other hand, in natural conditions, seedlings facing hypoxic conditions can also experience a deficiency in mitochondrial respiration and etiorespiration. The results of this thesis also reveal how mitochondria and etioplast activities can sense hypoxia due to limited O₂ diffusion under thick soil and thus regulate the adaptive response to enhance seedling emergence efficiency. The mitochondrial retrograde transcription factor ANAC017 is identified as a crucial mediator, relaying mitochondrial status to the nucleus and controlling the ethylene signaling pathway, thus facilitating seedling adaptation to soil stress. In addition, plastids showed the disruption of the prolamellar body (PLB) formation and a decrease in the accumulation of protochlorophyllide in response to soil. The signaling pathways connected to plastids and their development under soil stress are yet to be identified. The findings of the thesis define our understanding how the bioenergetic organelles can function as environmental sensors to regulate the seedling development.