Prédiction et compréhension des interactions génotypes x environnements par des approches d'intégration multi-omique chez le maïs

Predicting and understanding the genotype by environment interactions using multi-omics integration in maize

• Auteur / Autrice : Baber Ali
• Direction : Alain Charcosset
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Sciences végétales
• Date : Soutenance le 12/12/2024
• Etablissement(s) : université Paris-Saclay
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Agriculture, Alimentation, Biologie, Environnement, Santé
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : GQE - Génétique Quantitative et Évolution - Le Moulon - Génétique Quantitative et Evolution - Le Moulon (Génétique Végétale) / GQE-Le Moulon
• Partenaire(s) de recherche : Equipe de recherche : GQMS Génétique quantitative et Méthodologie de la sélection
• Partenaire(s) de recherche : Référent : AgroParisTech
• Partenaire(s) de recherche : graduate school : Université Paris-Saclay. Graduate School Biosphera (2020-....)
• Jury : Président / Présidente : Christine Dillmann
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Chris-Carolin Schön, David Pot, Christèle Robert-Granié, Guillaume Ramstein
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Chris-Carolin Schön, David Pot

Mots clés

Mots clés contrôlés

Étude d'association pangénomique

Maïs -- Amélioration génétique

Interaction gène-environnement

Mots clés libres

Prédiction génomique

Annotations fonctionnelles

Intégration multi-Omique

GxE

Rendement en grains

Maïs

Genomic prediction

Functional annotations

Multi-Omics integration

GxE

Grain yield

Maize

Résumé

Les programmes de sélection du maïs s'appuient sur des réseaux d'essais pour évaluer la performance phénotypique (P) des hybrides dans diverses conditions de culture. Dans ces essais, les interactions entre le génotype et l'environnement (IGE) ont un effet substantiel sur la variabilité phénotypique qui peut parfois dépasser l'effet génétique principal (G). Il est donc important de mieux modéliser ces IGE pour garantir l'amélioration génétique du maïs.Les modèles classiques de prédiction génomique, même ceux modélisant les IGE, ne tiennent pas compte de la complexité du génome et de la manière dont les régions génomiques réagissent aux stimuli environnementaux. En supposant un modèle infinitésimal, ils agissent comme des boîtes noires s'appuyant sur des relations statistiques plutôt que biologiques. Les chercheurs ont suggéré que les annotations fonctionnelles des gènes et les données multi-omiques pourraient permettre de mieux expliquer la relation entre génotype et phénotype. Des études ont montré que la hiérarchisation des marqueurs génomiques sur la base d'information biologique ou fonctionnelle peut contribuer à améliorer les capacités prédictives des modèles. Des résultats similaires ont été rapportés dans des études reposant sur des données multi-omiques, telles que les transcrits et les protéines. Toutefois, la plupart de ces études portent sur un seul essai ou sur des expériences réalisées en un seul lieu. Leur capacité à modéliser les IGE pour des caractères quantitatifs dans un réseau d'essais étendu doit être davantage étudiée. Par conséquent, cette thèse vise à (i) évaluer le potentiel des annotations fonctionnelles pour améliorer les prédictions en donnant la priorité à certaines régions génomiques, (ii) étudier le potentiel des données multi-omiques pour prendre en compte les IGE tout en améliorant la prédiction des caractères complexes, et (iii) identifier les gènes qui sont associés aux caractères de productivité et qui répondent aux conditions environnementales pour mieux comprendre la biologie derrière les IGE.Notre étude repose sur un panel de 244 hybrides de maïs évalués pour leur productivité dans des essais menés en Europe et au Chili sous des régimes hydriques contrastés. En outre, les annotations fonctionnelles des gènes ont été obtenues à partir de bases de données publiques. Les mêmes génotypes ont également été évalués pour leurs caractéristiques écophysiologiques, et les profils transcriptomiques et protéomiques ont été mesurés dans des conditions hydriques contrastées sur une plateforme.Dans le chapitre 1, nous avons montré que les marqueurs situés à proximité des gènes de certaines catégories fonctionnelles peuvent améliorer les prédictions de caractères de plein champ ou de plateforme.Dans le chapitre 2, nous avons pu montrer que les données omiques pouvaient accroître la capacité de prédiction par rapport à la sélection génomique, en particulier pour les caractères phénotypés dans les mêmes conditions que celles dans lesquelles les données omiques ont été acquises. Nous avons également intégré des covariables environnementales et les informations multi-omiques dans un même modèle, ce qui, à notre connaissance, n'a encore jamais été testé dans la littérature.Dans le chapitre 3, l'étude d'association transcriptomique (TWAS) a montré que les données omiques mesurées dans des conditions de plateforme contrôlées peuvent aider à disséquer l'architecture génétique du rendement mesuré dans des conditions de plein champ. Nous avons également constaté que certains des transcrits significativement associés ont déjà été identifiés dans la littérature comme étant associés à la réponse au stress. En outre, nous avons observé que la TWAS est complémentaire de la génétique d'association car elle peut améliorer la résolution et la puissance de détection.Pour conclure, cette thèse indique que les annotations fonctionnelles et les données multi-omiques sont utiles pour comprendre et prédire les IGE.

Maize breeding programs heavily rely on multi-environmental trials (MET) to evaluate the phenotypic (P) performance of hybrids under diverse field conditions. Within these trials, genotype by environment (GxE) interactions has substantial effect on phenotypic variability, and can sometimes exceed the main genetic effect (G). Therefore, predicting and understanding GxE interactions is of utmost importance to ensure genetic improvement of maize.Classical genomic prediction models, even the ones accounting for GxE component separately from G, do not consider the complexity of maize genome and how genomic regions respond differently to environmental stimuli. By assuming an infinitisemal model, they act as black boxes relying on statistical rather than biological relationships. Researchers have suggested that genome functional annotations and multi-omics information have potential to better explain the genotype phenotype relationship. Studies have shown that prioritizing genomic markers, i.e., SNPs, based on a prior biological or functional information can help improve predictive abilities of models. Similar results have also been reported in the studies accounting for multi-omics information, such as transcripts, proteins, and metabolites, in genomic prediction. However, most of these studies are either performed for a single experiment or a set of experiments within a single location. Their potential in capturing GxE interactions for complex quantitative traits in a large MET setting needs further validation.Therefore, this thesis aims to (i) evaluate the potential of genomic functional annotations to improve maize predictions by prioritizing those genomic regions that respond to environmental stimuli for a given trait, (ii) investigate the potential of multi-omics data to account for GxE while improving prediction of complex traits, and (iii) identify genes that are found to be associated with productivity traits and respond to environmental conditions to offer insights into the biology beyond GxE interactions.Our study uses a set of 244 maize hybrids evaluated for productivity traits in field trials carried out across Europe and Chile under contrasted watering regimes. Environmental covariates related to key developmental stages of plants in field were also obtained. In addition, gene ontology (GO) functional annotations for maize genome was obtained from publicly available databases. The same genotypes were also evaluated for ecophysiological traits, and transcriptomic and proteomic profiles were measured for contrasting watering regimes in controlled conditions on a platform.In Chapter 1, we illustrated that when the right GO terms are considered, biologically relevant SNPs can account for variance separately from the rest of the SNPs, ultimately improving predictions of both field productivity and platform ecophysiological traits.In Chapter 2, we were able to show that the omics data could increase predictive ability in comparison to genomic selection, in particular for the traits phenotyped in the controlled experiment in which the omics were measured. We also integrated ECs and multi-omics information within the same model, that according to our knowledge this was the first example in literature.In Chapter 3, transcriptome wide association study (TWAS) showed that omics measured in controlled platform conditions can help dissect the genetic architecture of grain yield measured in field MET. We also found that some of the significantly associated transcripts have already been reported in the literature to be associated with response to stress. Importantly, we observed that TWAS complements GWAS as it can improve resolution and detection power of association analysis.Overall, this thesis indicates that functional annotations and multi-omics are useful in understanding and predicting GxE interactions.