Dynamiques éco-évolutives : des réseaux de gènes aux paysages complexes

Eco-evolutionary feedbacks and networks : from genes to landscapes

• Auteur / Autrice : Jhelam Nitin Deshpande
• Direction : Emanuel A Fronhofer, Oliver Kaltz
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : BDI-Biologie et Ecologie Evolutives
• Date : Soutenance le 25/09/2024
• Etablissement(s) : Université de Montpellier (2022-....)
• Ecole(s) doctorale(s) : Biodiversité, Agriculture, Alimentation, Environnement, Terre, Eau
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : ISEM - Institut des Sciences de l'Evolution -Montpellier - Institut des sciences de l'évolution (Montpellier)
• Jury : Président / Présidente : Sylvie Hurtrez-Boussès
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Olivier Restif, Vasilis Dakos
• Jury : Rapporteur / Rapporteuse : Ellen Decaestecker, Mike Boots

Mots clés

Mots clés contrôlés

Haute qualité environnementale

Environnement spatial

Réseaux d'ordinateurs

Mots clés libres

Eco-Evolutionary feedbacks

Networks

Spatial networks

Host-Parasite systems

Gene-Regulatory networks

Dynamiques éco-Évolutives

Réseaux

Réseau spatial

Réseau d'interactions génétiques

Systèmes hôte-Parasite

Résumé

Il est reconnu depuis longtemps que l'écologie et l'évolution se rétroagissent l'une sur l'autre. En partant d'une compréhension mécaniste des liens entre l'écologie et l'évolution au niveau des processus, des mécanismes et des patrons, je présente les principaux défis à relever pour comprendre les rétroactions éco-évolutives : échelles de temps, interactions au sein des échelles d'organisation et entre elles, et structure spatiale (chapitre 1). Ensuite, en utilisant une perspective de réseaux hiérarchiques, je pose la question suivante : comment la prise en compte explicite des interactions au niveau des gènes et de la structure spatiale par la modélisation des réseaux de régulation génétique (chapitre 2) et des réseaux spatiaux (chapitres 3--6) respectivement, a-t-elle un impact sur les rétroactions éco-évolutives ? C'est pourquoi, dans cette thèse, j'ai développé des modèles basés sur l'individu qui fournissent une preuve de concept de la manière dont l'assouplissement des hypothèses standard d'additivité dans l'architecture génétique et les structures spatiales simplifiées ont un impact sur les rétroactions éco-évolutives. Je montre que la prise en compte explicite des réseaux géno-régulateurs et spatiaux modifie effectivement les schémas écologiques et évolutifs par rapport aux modèles simplifiés. Plus précisément, je constate que l'expansion de l'aire de répartition dans des gradients environnementaux externes crée des conditions dans lesquelles les réseaux de régulation génétique qui sont plus sensibles à la mutation, et qui s'adaptent donc plus rapidement à de nouvelles conditions, se retrouvent au front de l'aire de répartition (de l'écologie à l'évolution ; eco-to-evo). L'évolution d'une plus grande sensibilité à la mutation entraîne à son tour une accélération de la dynamique d'expansion de l'aire de répartition (evo-to-eco). Ce résultat ne peut être obtenu dans des architectures additives simples. A l'autre extrême, dans le cas des réseaux spatiaux où l'écologie est plus rapide que l'évolution (Chapitres 3--5), je montre que les réseaux spatiaux terrestres et aquatiques fluviaux distribuent les densités d'hôtes et de parasites d'une manière caractéristique. Cela conduit à une structuration à la fois démographique et génétique (kin) des partenaires en interaction. La structure génétique, telle qu'elle est capturée par la parenté des parasites, conduit à des modèles caractéristiques d'évolution de la virulence (eco-to-evo) dans les paysages terrestres et fluviaux (chapitre 3) et la structure démographique (chapitre~4) conduit à sa coévolution avec la dispersion des hôtes (chapitre 5). Les différences dans la virulence évoluée des parasites ont également un impact sur la distribution des hôtes et des parasites dans l'espace (chapitre 3 ; evo-to-eco). Enfin, en ce qui concerne la coévolution de la dispersion de l'hôte et de la virulence du parasite, limitée par la variation génétique permanente, au cours de l'expansion des aires de répartition dans les réseaux spatiaux (chapitre 6), je montre, pour l'ensemble des paramètres étudiés, que l'expansion des aires de répartition crée des conditions dans lesquelles les effets évolutifs de la structure des réseaux spatiaux sont fortement réduits (eco-to-evo). Cela conduit à ce que la vitesse des expansions de l'aire de répartition soit déterminée par la seule structure du réseau spatial (evo-to-eco). Par conséquent, mes résultats appellent à une étude systématique de l'impact de la complexité des systèmes biologiques sur les rétroactions éco-évolutives à tous les niveaux : gènes, individus, populations et communautés, en tenant compte explicitement de l'espace et des échelles de temps éco-évolutives (Discussion générale ; chapitre 7).

It has long been recognised that ecology and evolution feed back onto each other. Starting from a mechanistic understanding of links between ecology and evolution at the level of processes, mechanisms, and patterns, I outline key challenges to understanding eco-evolutionary feedbacks: timescales, interactions within and between scales of organisation, and spatial structure (Chapter 1). Then, using a hierarchical networks perspective, I ask the question: how does explicitly accounting for interactions at the level of genes and spatial structure by modelling gene-regulatory (Chapter 2) and spatial networks (Chapters 3--6) respectively, impact eco-evolutionary feedbacks? Therefore, in this thesis, I developed individual-based models that provide proof-of-concept for how relaxing standard assumptions of additivity in genetic architecture and simplified spatial structures impact eco-evolutionary feedbacks. Specifically, I develop models of range expansion into an external environmental gradient and represent the genetic architecture of local adaptation and dispersal as gene-regulatory networks (Chapter 2). I also develop an eco-evolutionary model of a host-parasite system in which parasite virulence and host dispersal may evolve (Chapters 3--6) representing realistic spatial network structure: terrestrial and riverine aquatic landscapes are modelled by random-geometric graphs and optimal channel networks, respectively. By analysing these models, I show that explicitly accounting for gene-regulatory and spatial networks does indeed change ecological and evolutionary patterns relative to simplified models. Specifically, I find that range expansions into external environmental gradients create conditions in which gene-regulatory networks that are more sensitive to mutation, hence adapting faster to novel conditions, end up at the range front (ecology to evolution; eco-to-evo). The evolution of greater sensitivity to mutation in turn leads to accelerating range expansion dynamics (evo-to-eco). This result cannot be obtained in simple additive architectures, indicating that when ecology and evolution are on similar timescales and evolution is mutation limited, the structure of the genotype-to-phenotype map must be taken into account. At the other extreme, in the case of spatial networks when ecology is faster than evolution (Chapters 3--5), I show that terrestrial and riverine aquatic spatial networks distribute densities of hosts and parasites in a characteristic way. This leads to both demographic and genetic (kin) structuring of the interacting partners. Genetic structure as captured by parasite relatedness leads to characteristic patterns of virulence evolution (eco-to-evo) in terrestrial and riverine aquatic landscapes (Chapter~3) and demographic structure (Chapter 4) drives its co-evolution with host dispersal (Chapter~5). Differences in evolved parasite virulence also further impact the distributions of hosts and parasites in space (Chapter~3; evo-to-eco). These results demonstrate that understanding classical eco-evolutionary mechanisms (e.g. kin selection) in terms of the structure of spatial networks is a way forward to a more general theory of eco-evolutionary feedbacks in complex landscapes. Finally, for standing genetic variation limited co-evolution of host dispersal and parasite virulence during co-range expansions into spatial networks (Chapter 6), I show for the range of parameters explored that range expansions create conditions in which the evolutionary effects of spatial network structure are greatly reduced (eco-to-evo). This leads to the speed of co-range expansions being determined by spatial network structure alone (evo-to-eco). Therefore, my results call for a systematic study of the impact of biological system complexity on eco-evolutionary feedbacks at all levels: genes, individuals, populations, and communities explicitly accounting for space and eco-evolutionary timescales (General Discussion; Chapter 7).