Retour vers le passé : adaptation rapide du système de reproduction chez les plantes à fleurs

Back to the past : rapid adaptation of mating system in flowering plants

• Auteur / Autrice : Samson Acoca
• Direction : Pierre-Olivier Cheptou
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : EERGP-Biologie et Ecologie Evolutives
• Date : Soutenance le 04/10/2024
• Etablissement(s) : Université de Montpellier (2022-....)
• Ecole(s) doctorale(s) : Biodiversité, Agriculture, Alimentation, Environnement, Terre, Eau
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Centre d'écologie fonctionnelle et évolutive (Montpellier)
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Ophélie Ronce, Mathieu Lihoreau, Isabelle De Cauwer
• Jury : Rapporteur / Rapporteuse : Emmanuelle Porcher, John K. Kelly

Mots clés

Mots clés contrôlés

Plantes -- Fécondation par les insectes

Écologie végétale

Insectes pollinisateurs

Angiospermes

Mots clés libres

Système de reproduction

Évolution rapide

Angiospermes

Écologie de la résurrection

Syndrome d'autofécondation

Interactions plantes-Pollinisateurs

Mating systems

Rapid evolution

Angiosperms

Resurrection ecology

Selfing syndrome

Plant-Pollinator interactions

Résumé

À la faveur d'une promenade printanière au cœur de la nature, il n'est pas rare de profiter du spectacle qu'offre la floraison. Les formes et les couleurs des fleurs viennent capturer le regard. Ces apparats jouent un rôle fondamental dans la reproduction. La fleur est le siège de la reproduction sexuée pour les plantes à fleurs. Elle porte à la fois des pièces florales fertiles, généralement mâles et femelles, mais également des pièces florales stériles comme les pétales. Le rôle de ces pièces florales stériles est d'aider à la rencontre des gamètes, la pollinisation. La large majorité des plantes à fleurs sont pollinisées par des insectes, aussi, au spectacle des formes et des couleurs se superpose un ballet papillonnant, et bourdonnant. Or, ces pollinisateurs sont actuellement menacés par les activités humaines. Cette thèse s'appuie sur l'hypothèse que, en plus de rendre nos printemps silencieux, le déclin actuel des pollinisateurs impacte le système de reproduction des plantes à fleurs. En l'absence de pollinisateurs, la reproduction avec soi-même, l'autofécondation, est une solution pour maintenir une descendance. Cette thèse rend compte de l'évolution récente du système de reproduction d'une plante à fleurs, la pensée des champs (Viola arvensis), et notamment de ses traits floraux, pour ensuite comprendre si le déclin des pollinisateurs peut en être à l'origine.Pour mesurer l'évolution d'une population, il est nécessaire d'avoir au moins deux points de comparaison espacés dans le temps. L'écologie de la résurrection permet d'accéder aux traits de populations passées sans nécessiter qu'ils aient été eux-mêmes mesurés dans le passé. En effet, cette méthode se sert de la dormance pour comparer des individus issus de populations ancestrales, conservés sous forme dormante, à des individus actuels descendants de cette population ancestrale. La structure génétique et les traits des populations ancestrales sont capturés et conservés par les individus en dormance et peuvent aisément être révélés en levant cette dormance. Il est alors possible de faire pousser côte-à-côte, dans le même environnement, ancêtres et descendants, ce qui permet de caractériser l'évolution entre les deux. Cette méthode a été utilisée sur quatre populations de pensée des champs échantillonnées dans le Bassin parisien, une première fois dans les années 1990-2000 et conservées par des conservatoires botaniques nationaux, puis une seconde fois en 2021.En alliant mesures de la structure génétique des populations, mesures phénotypiques et expériences de choix par des pollinisateurs, cette thèse montre que les quatre populations actuelles de pensée des champs se reproduisent avec des taux d'autofécondation plus élevés, produisent des fleurs aux pétales plus petits, produisent moins de nectar, et sont finalement moins attractives que leurs ancêtres. Le fait que ces changements ne soient pas juste liés à l'augmentation de l'autofécondation et de la dépression de consanguinité associée est confirmé par des mesures de dépression de consanguinité très faibles. L'ensemble des traits ayant évolué forment ce qui est appelé un syndrome d'autofécondation. L'importance de ces traits dans la réalisation de l'autofécondation a été quantifiée pour les voies mâle et femelle. Les traits modulant l'autofécondation via l'interaction avec les pollinisateurs sont ceux qui ont évolué. Enfin, l'absence d'évolution des traits étant indépendant des pollinisateurs malgré leur héritabilité élevée, comme la longueur du sépale, renforce l'hypothèse que le déclin des pollinisateurs est à l'origine de l'évolution observée.En plus de le rendre silencieux, le déclin des pollinisateurs menacerait donc aussi les formes et les couleurs de nos printemps avec le développement du syndrome d'autofécondation. Ce syndrome tend à rompre les interactions avec les pollinisateurs et pourrait avoir un effet d'emballement sur leur déclin. Cette évolution menacerait donc l'ensemble de la chaine trophique.

On a springtime walk, it is not uncommon to enjoy the spectacle of flowers in bloom. The shapes and colors of the flowers capture the gaze. These features play a fundamental role in reproduction. The flower is where sexual reproduction occurs in flowering plants. It carries both fertile floral parts, generally male and female, and sterile floral parts such as petals. The role of these sterile floral parts is to help the gametes encounter, the pollination. The vast majority of flowering plants are pollinated by insects, so the spectacle of shapes and colors is superimposed on a buzzing ballet. Yet, these pollinators are currently threatened by human activity. This thesis is based on the assumption that, in addition to rendering our springs silent, the current pollinator declines impacts the reproductive system of flowering plants. In the absence of pollinators, reproduction with oneself - self-fertilization or selfing - is a solution to produce offspring. This thesis reports on the recent evolution of the reproductive system of a flowering plant, the field pansy (Viola arvensis), and in particular its floral traits, in order to understand whether the pollinator decllines may be the cause.To analyze the evolution of a population, at least two points of comparison spaced over time are necessary. Resurrection ecology provides access to the traits of past populations without the need for them to have been measured in the past. Indeed, this method uses dormancy to compare individuals from ancestral populations, preserved in dormant form, with current individuals descended from this ancestral population. The genetic structure and traits of the ancestral populations are captured and preserved by the dormant individuals and can easily be revealed by breaking dormancy. It is then possible to grow ancestors and descendants side-by-side, in the same environment, making it possible to characterize the evolution between the two. This method has been used on four populations of field pansy sampled in the Paris Basin, first in 90s-2000s and conserved by national botanical conservatories, then a second time in 2021.By combining measurements of population genetic structure, phenotypic measurements and pollinator behavior experiments, this thesis shows that the four current populations of field pansy reproduce with higher selfing rates, produce flowers with smaller petals, produce less nectar, and are ultimately less attractive to pollinators than their ancestors. The fact that these changes are not just linked to increased selfing and associated inbreeding depression is confirmed by very low measures of inbreeding depression. Together, these evolved traits form what is known as a selfing syndrome. The importance of these traits for selfing has been quantified for both the male and female pathways. Traits modulating selfing via interaction with pollinators are those that have evolved. Finally, the absence of evolution in traits that are independent of pollinators despite their high heritability, such as sepal length, reinforces the hypothesis that pollinator declines are at the origin of the observed evolution.As well as making it silent, the pollinator declines could also threaten the shapes and colors of our springs, with the development of the selfing syndrome. This syndrome tends to disrupt interactions with pollinators which could have a runaway effect on their declines. Therefore, this evolution could threaten the entire trophic chain.