Structuration des communautés et des réseaux microbiens des sols et des plantes dans un écosystème aride

Structure of soil and plant microbial communities and networks in an arid ecosystem

• Auteur / Autrice : Kenji Maurice
• Direction : Marc Ducousso, Marc-André Selosse
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Agronomie
• Date : Soutenance le 04/04/2024
• Etablissement(s) : Université de Montpellier (2022-....)
• Ecole(s) doctorale(s) : École Doctorale GAIA Biodiversité, agriculture, alimentation, environnement, terre, eau (Montpellier ; 2015-...)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Amélioration Génétique et Adaptation des Plantes/UMR AGAP Montpellier
• Jury : Président / Présidente : Brigitte Brunel
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Mélanie Roy, Christophe Roux
• Jury : Rapporteur / Rapporteuse : Claire Prigent-Combaret, Daniel Wipf

Mots clés

Mots clés contrôlés

Sols

Symbiose

Écologie microbienne

Mots clés libres

Ecosystème aride

Ecologie microbienne

Symbioses

Sequençage nouvelle génération

Réseaux co-Occurences

Sol

Arid Ecosystem

Microbial Ecology

Symbioses

New Generation Sequencing

Co-Occurence network

Soil

Résumé

La diversité, la composition et les assemblages du microbiome du sol et des plantes sont conditionnés en partie par l’environnement et les interactions biotiques. L’oasis d’AlUla, située dans le désert d’Arabie Saoudite, est caractérisé par de fortes contraintes abiotiques, liées à un pH hyper alcalin et à la faible disponibilité en eau et en nutriments. L’activité et la croissance des organismes est donc soumise à cette disponibilité ponctuelle et spatialement hétérogène des ressources. En résulte une répartition spatiale discontinue des végétaux, les îlots de fertilité, qui influencent la composition du sol et des communautés microbiennes. Les plantes sont également associées dans des relations symbiotiques à des microorganismes, qui vont influencer leur santé, leur résistance à la sècheresse, améliorer l’acquisition des ressources minérales et en eau, et sont particulièrement critiques dans ces milieux à fortes contraintes. Enfin, ces écosystèmes, déjà fragilisés par le changement climatique, sont également soumis à des pressions agricoles importantes qui conduisent à une dégradation des sols et de leur biodiversité associée. La biodiversité des écosystèmes chauds et arides est aujourd’hui peu connue, particulièrement concernant l’Arabie Saoudite, un pays aux frontières longtemps restées fermées.Le but de cette thèse est de caractériser le microbiome bactérien et fongique du sol et des plantes, en lien avec son environnement, et sa réponse à différents usages des terres par le biais de séquençage d’amplicons. Afin de dépasser le cadre analytique de l’étude de la diversité et de la composition des communautés, j’ai cherché à utiliser les métriques des réseaux de co-occurrence et explorer de nouvelles méthodologies pour leur étude. Dans un premier chapitre, l’influence mutuelle des plantes, du sol et des microorganismes dans un micro-environnement, les îlots de fertilité, est caractérisée. Puis, une campagne d’échantillonnage sur le terrain au cours de deux saisons m'a permis de réaliser une analyse extensive du microbiome des plantes par l’approche des réseaux de co-occurrence. En se focalisant sur les relations intra- et inter-royaumes microbiens des taxons symbiotiques, il y est démontré la redondance de l’assortativité des champignons mycorhiziens, et de l’intégration des bactéries fixatrices d’azote dans le microbiome étendu des plantes. La réponse du microbiome à un événement simulé de précipitation sur le terrain a également permis de caractériser la réponse taxonomique du microbiome à la disponibilité en eau dans le sol. Dans un troisième chapitre, la réponse du microbiome face à des contingences historiques de nature anthropique ou naturelle, décrit comment des cycles de dessiccation et d’inondation affectent les communautés microbiennes contemporaines. Par l’étude de la stabilité de leur interaction, il y est montré comment l’activité agricole passé impacte de manière durable la structure du microbiome. Enfin, la quantification des processus d’assemblage des communautés a permis de déterminer l’effet de perturbations anciennes sur les processus de sélection bactérienne et fongique.Collectivement, les résultats de cette thèse permettent d’améliorer la compréhension de l’assemblage et de la structure du microbiote du sol et des plantes dans un écosystème désertique encore peu connu. De plus, les analyses de cooccurrence se sont révélées un outil précieux dans la formulation de nouvelles hypothèses fondamentales sur le rôle fondateur des symbioses, et de la réponse du microbiote aux perturbations. La poursuite de l’étude de la stucture complexe des réseaux, complémentée par l’étude des fonctions microbiennes et d’approches réductionnistes pour lier les relations de covariance aux processus écologiques promet de prochaines avancées majeures en écologie microbienne.

The diversity, composition and assemblages of the soil and plant microbiome are partly determined by the environment and biotic interactions. The AlUla oasis, located in the Saudi Arabian desert, is characterized by strong abiotic constraints, linked to a hyper-alkaline pH and low availability of water and nutrients. The activity and growth of organisms is therefore subject to this punctual and spatially heterogeneous availability of resources. This leads to a spatially discontinuous distribution of plants, known as islands of fertility, which influence soil composition and microbial communities. Plants also form symbiotic relationships with microorganisms, which influence their health, resistance to drought and the acquisition of mineral and water resources, and are particularly critical in this ecosystem. Finally, these ecosystems, already weakened by climate change, are also subject to significant agricultural pressures, leading to soil degradation and associated biodiversity loss. Little is known at present about the biodiversity of hot, arid ecosystems, particularly in Saudi Arabia, a country whose borders have long remained closed.The goal of this thesis is to characterize the bacterial and fungal microbiome of soil and plants in relation to its environment, and its response to different land uses through amplicon sequencing. In order to extend the analytical framework of the study of community diversity and composition, I have sought to use co-occurrence network metrics and explore new methodologies for their study. In a first chapter, the mutual influence of plants, soil and microorganisms in a micro-environment, the fertility islands, is characterized. Then, a field sampling campaign over two seasons enabled me to carry out an extensive analysis of the plant microbiome using the co-occurrence network approach. Focusing on the intra- and inter-kingdom relationships of symbiotic taxa, this work demonstrated the redundant assortativity of mycorrhizal fungi, and the integration of nitrogen-fixing bacteria into the extended plant microbiome. The microbiome's response to a simulated precipitation event in the field was also used to characterize the microbiome's taxonomic response to water availability in the soil. In the third chapter, the microbiome's response to historical contingencies of an anthropogenic or natural nature, describes how cycles of desiccation and flooding affect contemporary microbial communities. By studying the stability of their interactions, it shows how past agricultural activities has had a lasting impact on the structure of the microbiome. Finally, the quantification of community assembly processes has made it possible to determine the effect of past disturbances on bacterial and fungal selection processes.Collectively, the results of this thesis improve our understanding of the assembly and structure of soil and plant microbiota in a little-known desert ecosystem. In addition, co-occurrence analyses have proven to be a valuable tool in the formulation of new fundamental hypotheses on the founding role of symbioses, and the response of the microbiota to disturbance. Continued study of the complex structure of networks, complemented by the exploration of microbial functions and reductionist approaches to be able to couple covariance relationships to ecological processes, promises major advances in microbial ecology in the future.