Première exploration du paysage génomique intraspécifique de l'adaptation chez les plantes non vasculaires : le cas de l'hépatique Marchantia polymorpha

A pioneering exploration of the intraspecific genomic landscape of adaptation in non-vascular plants : the case of the liverwort Marchantia polymorpha

• Auteur / Autrice : Chloé Beaulieu
• Direction : Maxime Bonhomme, Pierre-Marc Delaux
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Développement des Plantes, interactions biotiques et abiotiques
• Date : Soutenance le 01/03/2024
• Etablissement(s) : Université de Toulouse (2023-....)
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Sciences écologiques, vétérinaires, agronomiques et bioingénieries (Toulouse)
• Partenaire(s) de recherche : Etablissement de délivrance conjointe : Université Toulouse 3 Paul Sabatier (1969-....)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Laboratoire de Recherche en Sciences Végétales (Toulouse ; 2010-....)
• Jury : Président / Présidente : Jean-Philippe Galaud
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Stig Andersen

Mots clés

Mots clés contrôlés

Étude d'association pangénomique

Adaptation

Plantes

Marchantia

Mots clés libres

Bryophyte

Adaptation

Pangénome

Phylogénomique

GWAS

Plantes terrestres

Bryophyte

Adaptation

Pangenome

Phylogenomics

GWAS

Land plants

Résumé

L'adaptation des plantes à la vie terrestre il y a 500 millions d'années a joué un rôle majeur dans l'évolution de la vie sur Terre. Les plantes jouent toujours un rôle crucial à l'heure actuelle, en tant que base de la plupart des écosystèmes et, par conséquent, base de toutes les civilisations humaines. Comprendre leur adaptation aux modifications passées et présentes de leurs conditions de vie est une clef pour comprendre le passé et être capable de répondre aux défis agricoles futurs. Les sciences végétales ont fait de grands progrès dans la compréhension de la réponse des plantes à leur environnement, mais la plupart des études se sont concentrées sur la lignée des angiospermes, qui comprend les plantes cultivées. Néanmoins, pour avoir une vision plus large de l'adaptation des plantes terrestres (Embryophytes) à diverses conditions, dans le cadre de 500 millions d'années d'évolution sur la terre ferme, il est essentiel d'étudier d'autres lignées de plantes terrestres. Dans cette logique, ce travail se focalisera sur la plante modèle non vasculaire Marchantia polymorpha, dont la lignée a divergé des plantes vasculaires il y a environ 480 millions d'années. Nous avons développé un ensemble de données sur la diversité intraspécifique qui nous a permis de mettre en évidence certains mécanismes d'adaptation chez M. polymorpha. L'analyse des signatures de sélection sur les gènes nous a permis de distinguer les fonctions conservées soumises à une forte sélection purificatrice des fonctions variables soumises à une sélection équilibrante ou à des balayages sélectifs. En utilisant cet ensemble de données sur la diversité intraspécifique, des études d'association à l'échelle du génome (GWAS) ont pu être réalisées sur la réponse de M. polymorpha aux conditions climatiques mais aussi au champignon pathogène Colletotrichum nymphaeae (stress biotique). Enfin, un pangénome basé sur les gènes a été construit et a permis d'identifier des gènes avec une variation de présence-absence entre les accessions, qui sont souvent associés à la réponse au stress et à l'adaptation locale. En croisant ces trois approches, nous avons trouvé des familles de gènes qui semblent impliquées dans la réponse de M. polymorpha aux stress. Parmi elles, on peut citer les terpènes synthases, les peroxydases, les NBS-LRR (NLR), les lectines, les lipoxygénases ou les polyphénols oxydases. La plupart de ces fonctions sont partagées avec d'autres plantes terrestres, ce qui montre que la plupart des mécanismes généraux d'adaptation sont assez conservés chez les Embryophytes. Néanmoins, la plupart de ces familles de gènes présentent des caractéristiques propres à la lignée, telles que des gènes spécifiques, des expansions de famille ou des transferts horizontaux de gènes, qui différencient l'organisation des familles de gènes chez les Marchantia de celle connue chez les angiospermes. L'ensemble de ces résultats montre que les plantes terrestres partagent la plupart de leurs mécanismes d'adaptation, hérités de leur dernier ancêtre commun, et que ces fonctions générales ont subi des modifications spécifiques à chaque lignée, dépendant des différentes contraintes qui ont façonné les lignées de plantes terrestres.

Plant adaptation to a terrestrial life 500 million years ago played a major role in the evolution of life on Earth. Plants still play a crucial role at present time, as bases of most ecosystems, and consequently base of all human civilizations. Understanding their adaptation to past and present modification of their living conditions is a key to understand the past and be able to respond to future agricultural challenges. Plants sciences made great advances in understanding plant response to their environment, but most studies focused on the angiosperm lineage which contains crops. Nevertheless, to get a broader picture of land plant (Embryophytes) adaptation to various conditions, in the framework of 500 million years of evolution on land, it is essential to study other land plant lineages. In line with this logic, this work will focus on the non-vascular plant model Marchantia polymorpha, whose lineage diverged from vascular plants around 480 million years ago. We developed an intraspecific diversity dataset that allowed us to uncover some mechanisms of adaptation in M. polymorpha. Analyses of selection signatures on genes enabled us to distinguish conserved functions under strong purifying selection from variable ones undergoing balancing selection or selective sweeps. Using this intraspecific diversity dataset, genome-wide associations studies (GWAS) could be performed on the response of M. polymorpha to climatic conditions but also to the fungal pathogen Colletotrichum nymphaeae (biotic stress). Finally, a gene-based pangenome was built and allowed identifying genes with a presence-absence variation between accessions, that are often associated with stress response and local adaptation. Crossing these three approaches, we found gene families that seem involved in M. polymorpha response to stresses. Among them can be cited the terpene synthases, the peroxidases, the NBS-LRR (NLR), the lectins, the lipoxygenases or the polyphenol oxidases. Most of these functions are shared with other land plants, showing that most general mechanism of adaptation are quite conserved in Embryophytes. Nevertheless, most of these gene families displayed lineage-specific characteristics, such as specific genes, family expansions or horizontal gene transfer, that differentiated gene family organization in Marchantia from the one known in angiosperms. Taken together, these results show that land plants share most of their mechanisms of adaptation, inherited from their last common ancestor, and that these general functions underwent lineage-specific modifications, that can hint at the different constraints that shaped the different lineages of land plants.