Photophysiologie adaptative des microalgues cryptophytes marines

Adaptive photophysiology of marine cryptophyte microalgae

• Auteur / Autrice : Sarah Garric
• Direction : Christophe Six, Ian Probert
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Microbiologie
• Date : Soutenance le 13/12/2024
• Etablissement(s) : Sorbonne université
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Sciences de la nature et de l'Homme - Évolution et écologie (Paris ; 1995-....)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Adaptation et diversité en milieu marin (Roscoff, Finistère ; 2005-....)
• Jury : Président / Présidente : François H. Lallier
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Cécile Jauzein
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Hélène Hegaret, Cécile Lepère

Mots clés

Mots clés contrôlés

Adaptation (biologie)

Écologie marine

Microalgues

Mots clés libres

Cryptophytes

Photoacclimatation

Kleptoplastidie

Niches thermiques

Physiologie adaptative

Cryptophytes

Photoacclimation

Kleptoplastidy

Thermal niches

Adaptative physiology

Résumé

Les Cryptophytes sont des microalgues unicellulaires qui, bien qu'elles forment un groupe phylogénétique relativement restreint, ont colonisé tous les habitats photiques aquatiques sur Terre. Au cours de l'évolution, l'émergence de la lignée de Cryptophytes résulte d'une histoire évolutive complexe impliquant des cyanobactéries et des algues rouges, dont elles ont hérité une de leur antenne photosynthétique constituée d'une phycobiliprotéine. Aujourd'hui, les Cryptophytes jouent un rôle important dans les écosystèmes, notamment dans les régions polaires, qui sont particulièrement sensibles au changement climatique. Elles sont également bien connues pour être des proies dans des interactions kleptoplastidiques avec le cilié Mesodinium et le dinoflagellé toxique Dinophysis. Afin de mieux comprendre les Cryptophytes, ce travail de thèse explore trois axes complémentaires qui abordent les principaux défis scientifiques de la recherche sur ces organismes. La première partie de l'étude se concentre sur la réponse photophysiologique d'une Cryptophyte écologiquement importante, Teleaulax amphioxeia, à différentes intensités lumineuses. Ce nouvel organisme modèle a révélé des réponses de photoacclimatation inédites, fournissant les premières informations sur les modifications structurelles des thylakoïdes en réponse à des variations d'irradiance. Le groupe T. amphioxeia, auquel appartient cette souche, joue notamment un rôle crucial dans le maintien du système kleptoplastidique Cryptophyte-Mesodinium-Dinophysis, car il est le principal donneur de plastes à ce cilié et ce dinoflagellé dans l'environnement naturel. La deuxième partie de l'étude examine les capacités de photoacclimatation des plastes cryptophytes chez les hôtes Mesodinium rubrum et Dinophysis acuminata. Les données expérimentales ont montré une diminution des fonctions des plastes chez les hôtes par rapport à la Cryptophyte. Chez D. acuminata cette diminution a notamment été associée à l'absence de gènes nucléaires de la Cryptophyte dans le dinoflagellé, empêchant notamment la synthèse complète de phycobiliprotéines. Les données protéomiques et génomiques ont conjointement démontré que Dinophysis est cependant capable de synthétiser une forme altérée de phycobiliprotéine, grâce à l'acquisition par transfert horizontal d'une partie des gènes nucléaires cryptophytes. Cette étude souligne que l'acquisition permanente du plaste cryptophyte dans un hôte repose sur l'établissement d'une indépendance génétique pour ses fonctions essentielles. Elle met ainsi en lumière les défis moléculaires complexes inhérents à l'asservissement des organelles et à la diversification des organismes photosynthétiques par endosymbiose. Enfin, la troisième partie de ce travail de thèse examine les niches thermiques comme moteurs de la diversification évolutive des Cryptophytes, avec un accent particulier sur les environnements polaires. Ces stratégies adaptatives étant encore largement méconnues, l'étude adopte une approche intégrative, allant de la phylogéographie des principales lignées de Cryptophytes à l'analyse des mécanismes moléculaires de thermoadaptation. Des souches appartenant à plusieurs groupes phylogénétiques, isolées de diverses niches thermiques comprenant toutes les Cryptophytes polaires connues, servent de modèles pour de futures explorations des variations adaptatives de la flexibilité moléculaire des protéines, en utilisant les phycobiliprotéines comme modèles. Les résultats préliminaires montrent que les Cryptophytes se sont adaptées à une remarquable gamme de conditions thermiques, soulevant des questions fascinantes sur les mécanismes physiologiques qui permettent cette plasticité. Dans l'ensemble, l'exploration approfondie de la biologie des Cryptophytes de ce travail de thèse apporte une contribution importante sur leur écologie, leur histoire évolutive et leurs stratégies adaptatives, participant ainsi à une meilleure connaissance de cette lignée encore peu étudiée.

Cryptophytes are unicellular microalgae that, despite forming a relatively small phylogenetic group, have colonized nearly all illuminated aquatic habitats on Earth. Over the course of evolution, the cryptophyte radiation has emerged from a complex evolutionary history involving cyanobacteria and red algae, from which they inherited one of their major photosynthetic antennae made of a phycobiliprotein. Cryptophytes are important players in ecological systems, especially in polar regions, which are highly sensitive to climate change. They are also well-known as prey in kleptoplastidic interactions involving the ciliate Mesodinium and the toxic dinoflagellate Dinophysis. To advance our understanding of Cryptophytes, this PhD work explores three complementary axes that address key scientific challenges in cryptophyte research. The first part of the study focuses on the photophysiological response of an ecologically relevant Cryptophyte, Teleaulax amphioxeia, to varying light irradiance. This new model organism has revealed unprecedented photoacclimation responses, providing first insights into the structural changes in plastid thylakoids under different irradiance conditions. The T. amphioxeia group, to which this strain belongs, plays a crucial role in maintaining the kleptoplastidic triad Cryptophytes-Mesodinium-Dinophysis, as it is the preferred plastid donor for these hosts in natural environments. The second part of the study investigates the photoacclimation mechanisms of the cryptophyte plastid in the cellular environments of the hosts Mesodinium rubrum and Dinophysis acuminata. Experimental data demonstrated that certain plastid capacities are decreased in the hosts compared to cryptophyte original environment. In D. acuminata, this was associated with the loss of cryptophyte nuclear genes, which notably impair the synthesis of phycobiliproteins. However, proteomic and genomic data concurrently showed that Dinophysis is still able to produce an altered form of phycobiliprotein by having acquired by horizontal transfer a part of the cryptophyte nuclear genes. This study underscores that the potential long-term acquisition of the cryptophyte plastid hinges on establishing genetic independence for essential functions, such as light harvesting. It also highlights the intricate molecular challenges inherent in organelle enslavement and the diversification of photosynthetic organisms through endosymbiosis. At last, the third part of this PhD work investigates the role of thermal niches as drivers of cryptophyte evolutionary diversification, with a particular focus on polar environments. As these adaptive strategies are still largely unknown, the study adopts an integrative biology approach, spanning from the global phylogeography of major cryptophyte lineages to the molecular mechanisms of cold adaptation. Strains isolated from diverse thermal niches, including all known polar Cryptophytes, serve as model organisms for future exploration of the adaptive variations in the molecular flexibility of proteins, using phycobiliproteins as a model system. Preliminary results show that Cryptophytes have adapted to a remarkable range of thermal conditions, raising intriguing questions about the physiological mechanisms enabling this plasticity. This PhD research offers a comprehensive exploration of cryptophyte biology, shedding light on their ecology, evolutionary history, and adaptive strategies and advancing our understanding of this important yet understudied lineage.