Codage sensoriel dans les populations neuronales fortement corrélées

Sensory coding in strongly correlated neural populations

• Auteur / Autrice : Gabriel Mahuas
• Direction : Ulisse Ferrari, Thierry Mora
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Neurosciences
• Date : Soutenance le 16/09/2024
• Etablissement(s) : Sorbonne université
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Cerveau, cognition, comportement (Paris ; 1992-....)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Institut de la vision (Paris ; 2009-....)
• Jury : Président / Présidente : Georges Debrégeas
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Adrienne Fairhall
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Cristina Savin, Tim Gollisch

Mots clés

Mots clés contrôlés

Perception visuelle

Codage

Codes correcteurs d'erreurs (théorie de l'information)

Réseaux neuronaux (physiologie)

Neurones sensitifs

Rétine

Mots clés libres

Vision

Rétine

Codage sensoriel

Corrélations de bruit

Comportement collectif

Vision

Retina

Sensory coding

Noise correlations

Collective behavior

Résumé

Les neurones des systèmes sensoriels codent l'information liée aux stimuli qu'ils reçoivent dans leur activité collective. Celle-ci est façonnée par deux sources principales de corrélations. Premièrement, les stimuli naturels tendent à contenir de fortes corrélations spatio-temporelles, qui induisent dans les réponses neuronales ce que l'on appelle des corrélations de stimulus. Deuxièmement, les interactions entre neurones corrèlent également l'activité neuronale. Les neurones biologiques n'étant pas déterministes mais stochastiques et bruités, ces interactions corrèlent le bruit neuronal à travers le réseau et donnent ce que l'on appelle communément des corrélations de bruit.Des corrélations de bruit positives sont observées dans de nombreux systèmes sensoriels, de la rétine au cortex, notamment entre neurones de sensibilités similaires au stimulus.Ceci est en contradiction avec un grand nombre de travaux théoriques, qui suggèrent que des corrélations de bruit et de stimulus de même signe (ici positives) devraient réduire l'information encodée par rapport au cas de bruit non corrélé.Pour étudier cette contradiction, nous avons commencé par développer une approche d'inférence pour les modèles linéaires généralisés qui distingue intrinsèquement entre les corrélations de bruit et de stimulus. Cette approche nous a permis de modéliser avec précision le comportement collectif de cellules ganglionnaires OFF-alpha de la rétine du rat et a montré que le réseau d'interactions sous-jacent aux corrélations de bruit dans les données rétiniennes est robuste à des changements importants dans les statistiques du stimulus.Pour étudier comment l'organisation relative des corrélations de stimulus et de bruit affecte le codage sensoriel, nous avons ensuite développé une approximation à petites corrélations de l'information mutuelle entre le stimulus et la réponse. Cette approximation peut être directement appliquée pour quantifier l'information mutuelle dans les données expérimentales. De plus, notre développement fournit une vision claire de l'impact des corrélations neuronales sur l'information : les corrélations de bruit positives bénéficieront au codage sensoriel non seulement lorsqu'elles s'opposent aux corrélations de stimulus, mais aussi lorsqu'elles sont suffisamment fortes.L'analyse d'enregistrements rétiniens de rat a révélé que les différents régimes détaillés ci-dessus peuvent être exploités par des populations de cellules ganglionnaires OFF-alpha, en fonction des statistiques du stimulus.Nous avons étudié ces effets dans des modèles de larges populations de neurones et avons montré à la fois théoriquement et expérimentalement que des corrélations de bruit positives profitent au codage sensoriel en augmentant l'information encodées sur les détails fins du stimulus.

Neurons in sensory systems encode information related to input stimuli in their collective activity. The neural population activity is shaped by two main sources of correlations. First, natural stimuli tend to contain strong spatio-temporal correlations, which transpire in neural responses through what are called stimulus or signal correlations. Second, interactions between neurons further promote correlations in the population activity. In particular, biological neurons are not deterministic but noisy, and neuronal interactions will correlate noise across the network in a phenomenon termed noise correlations.Positive noise correlations are widely observed across sensory systems, from the retina to the cortex, especially between neurons with similar sensitivity to the stimulus.This is at odds with a large body of theoretical work which suggests that simultaneously positive noise and stimulus correlations should reduce the sensory information encoded by the network compared to the case of uncorrelated noise.To investigate this discrepancy, we started by developing an inference approach for Generalized Linear Models that inherently distinguishes between the contributions of the stimulus and that of interactions. This approach allowed us to model accurately the collective behavior of OFF-alpha ganglion cells from the rat retina and showed that the network of interactions underlying noise correlations in retinal data is robust to strong changes in stimulus statistics.To investigate how the interplay between noise and stimulus correlations affect sensory coding, we then developed a small-correlation approximation of the mutual information between stimulus and response. This approximation is accurate and can be directly applied to quantify mutual information between response and stimulus in experimental data. Furthermore, our development also provides a clear and transparent view of how neural neural correlations impact information: positive noise correlations will benefit sensory coding not only when they are opposed to stimulus correlations, but also when they are sufficiently large.Analysis of rat retinal recordings revealed that both regimes could occur experimentally for populations of OFF-alpha ganglion cells depending on the statistics of the stimulus.We further investigated these effects in large population models and showed both theoretically and experimentally that positive noise correlations benefit coding by boosting the information encoded about fine-grained stimulus details.