Dynamique temporelle et spatiale de l'acquisition des métaux traces par les communautés procaryotes dans l'Océan Austral

Temporal and spatial dynamics of trace metal acquisition by prokaryotic communities in the Southern Ocean

• Auteur / Autrice : Rui Zhang
• Direction : Ingrid Obernosterer, Pavla Debeljak
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Sciences de la mer
• Date : Soutenance le 28/06/2024
• Etablissement(s) : Sorbonne université
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Sciences de l'environnement d'Île-de-France (Paris ; 1992-....)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Laboratoire d'océanographie microbienne (Banyuls-sur-Mer, Pyrénées-Orientales ; 1997-....)
• Jury : Président / Présidente : François-Yves Bouget
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Hélène Planquette
• Jury : Rapporteur / Rapporteuse : Mar Benavides, Ludwig Jardillier

Mots clés

Mots clés contrôlés

Métagénomique

Métabolisme

Bactéries marines

Austral, Océan

Effets des métaux lourds

Procaryotes

Mots clés libres

Océan austral

Analyse des métagénomes

Analyse d'amplicon 16S

The Southern Ocean

Metagenomic analysis

16S amplicon analysis

Résumé

Les oligoéléments tels que le fer, le manganèse, le nickel et le cuivre jouent un rôle essentiel dans la croissance et le métabolisme des microorganismes procaryotes et eucaryotes phototrophes et non phototrophes dans l'océan, et influencent ainsi le cycle biogéochimique des principaux éléments. Alors que l'impact de la limitation en Fe sur les microorganismes phototrophes (phytoplancton) a été largement étudié, les liens entre les micronutriments et les procaryotes hétérotrophes restent jusqu'à présent peu étudiés. Cette thèse étudie le potentiel métabolique des microbes marins taxonomiquement diversifiés pour acquérir des métaux traces en utilisant une approche métagénomique et donne ainsi un aperçu de la contribution des taxons procaryotes au cycle des éléments mineurs et majeurs à des échelles temporelles et spatiales dans l'Océan Austral.L'objectif du chapitre 1 est d'étudier la stratégie des procaryotes pour acquérir différentes formes chimiques de Fe au cours de la saison. Sur la base d'échantillons obtenus par un échantillonneur autonome à distance, des observations métagénomiques saisonnières à haute résolution dans la région naturellement fertilisée en Fe au large des 'îles Kerguelen sont présentées. La dynamique saisonnière suggère un découplage temporel des besoins des procaryotes en Fe et en carbone organique pendant l'efflorescence printanière du phytoplancton et un accès concerté à ces ressources en fin d'été. Les stratégies écologiques donnent un aperçu de la manière dont le Fe pourrait façonner la composition de la communauté microbienne, avec des implications potentielles sur la transformation de la matière organique dans l'océan Austral.La question de savoir comment la disponibilité des métaux traces sélectionne les taxons procaryotes et les rétroactions potentielles des processus microbiens sur la distribution des métaux traces dans l'océan est abordée dans le chapitre 2. Les liens réciproques potentiels entre divers taxons procaryotes et Fe, Mn, Cu, Ni ainsi que l'utilisation apparente de l'oxygène (AOU) dans 12 masses d'eau bien définies du sud de l'océan Indien (SWINGS - South West Indian Ocean GEOTRACES GS02 Section cruise) ont été étudiés. L'analyse ‘Partial Least Square Regression' (PLSR) révèle que les masses d'eau sont associées à des vecteurs latents particuliers qui sont une combinaison de la distribution spatiale des taxons procaryotes, des éléments traces et de l'AOU. Cette approche fournit de nouvelles informations sur les interactions potentielles entre les taxons procaryotes et les métaux traces en relation avec la reminéralisation de la matière organique dans des masses d'eau distinctes de l'océan.Dans le chapitre 3, les gènes liés au transport des métaux-traces par les communautés procaryotes habitant les différentes masses d'eau échantillonnées au cours de la campagne SWINGS ont été étudiés. Ces résultats couvrent 42 échantillons prélevés de la surface jusqu'à la profondeur à 13 stations dans la zone subtropicale, subantarctique, frontale polaire et antarctique. L'abondance des gènes associés au transport du Fe, du Mn, du Ni et du Cu dans les fractions libres (<0,8 µm) et attachées aux particules (>0,8 µm) a été déterminée à la fois au niveau de la communauté et dans les ‘metagenome assembled genomes' (MAG). Les résultats révèlent des différences dans l'abondance normalisée (GPM) en fonction de la localisation géographique dans les eaux de surface et entre les masses d'eau en profondeur. Ces dernières étaient particulièrement prononcées pour les transporteurs de sidérophores, Mn, Ni et Cu. Chaque masse d'eau contenait un ensemble distinct de MAG abondants et ceux-ci se sont révélés différents dans leurs répertoires de transporteurs de métaux traces. Ces observations suggèrent que les métaux traces étudiés ici pourraient jouer des rôles distincts dans le métabolisme microbien dans différentes masses d'eau, avec des rétroactions potentielles sur leur cycle dans l'océan.

Trace metals such as iron (Fe), manganese (Mn), nickel (Ni), and copper (Cu) play critical roles for the growth and metabolism of phototrophic and non-phototrophic prokaryotic and eukaryotic microorganisms in the ocean, and thereby influence the biogeochemical cycling of major elements. While the impact of Fe limitation on phototrophic microorganisms (phytoplankton) has been extensively investigated, the links between micronutrients and heterotrophic prokaryotes remains thus far poorly studied. This thesis investigates the metabolic potential of taxonomically diverse marine microbes to acquire trace metals using a metagenomics approach and thereby provides insights into the contribution of prokaryotic taxa to the cycling of minor and major elements on temporal and spatial scales in the Southern Ocean.The objective of Chapter 1 is to study the strategy of microbes to acquire different chemical forms of Fe under seasonally changing organic carbon requirements. Based on samples obtained by a remote autonomous sampler, high-resolution seasonal metagenomics observations from the naturally Fe-fertilized region off Kerguelen Island are presented. The results show pronounced, but distinct seasonal patterns in the abundance of genes implicated in the transport of different forms of Fe and organic substrates, of siderophore biosynthesis and carbohydrate active enzymes. The seasonal dynamics suggest a temporal decoupling in the prokaryotic requirements of Fe and organic carbon during the spring phytoplankton bloom and a concerted access to these resources after the summer bloom. Taxonomic assignments revealed differences in the prokaryotic groups harboring genes of a given Fe-related category and pronounced seasonal successions were observed. The ecological strategies provide insights on how Fe could shape microbial community composition with potential implications on organic matter transformations in the Southern Ocean.The question of how the availability of trace metals selects for prokaryotic taxa and the potential feedbacks of microbial processes on the trace metal distribution in the ocean is addressed in Chapter 2. The potential reciprocal links between diverse prokaryotic taxa and Fe, Mn, Cu, Ni as well as apparent oxygen utilization (AOU) across 12 well-defined water masses in the Southern Indian Ocean (SWINGS- South West Indian Ocean GEOTRACES GS02 Section cruise) was investigated. Partial Least Square Regression (PLSR) analysis reveals that the water masses are associated with particular latent vectors that are a combination of the spatial distribution of prokaryotic taxa, trace elements and AOU. This approach provides novel insights on the potential interactions between prokaryotic taxa and trace metals in relation to organic matter remineralization in distinct water masses of the ocean.In Chapter 3, genes related to trace-metal transport by the prokaryotic communities inhabiting the distinct water masses sampled during the SWINGS cruise were investigated. These results cover 42 samples collected from surface to depth at 13 stations in the Subtropical, Subantarctic, Polar Frontal and Antarctic zones. The abundance of genes associated with the transport of Fe, Mn, Ni and Cu in the free-living (<0.8 µm) and particle-attached fractions (>0.8 µm) were determined both at the community level as well as in metagenome assembled genomes (MAGs). The results reveal differences in the normalized abundance of these genes (GPM) depending on geographic location in surface waters, and among water masses at depth. These latter were particularly pronounced for transporters of siderophores, Mn, Ni and Cu. Each water mass contained a distinct set of abundant MAGs and these were found to differ in their repertoires of trace metal transporters. These observations suggest that the trace metals considered here could play distinct roles in microbial metabolism in different water masses, with potential feedbacks on their cycling in the ocean.