Étude paléogénomique du processus de domestication des chats

Paleogenomic study of the domestication process of cats

• Auteur / Autrice : Jeanne Mattei
• Direction : Eva-Maria Geigl
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Évolution
• Date : Soutenance le 20/12/2023
• Etablissement(s) : université Paris-Saclay
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Structure et dynamique des systèmes vivants (Gif-sur-Yvette, Essonne ; 2015-....)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Institut Jacques Monod (Paris ; 1997-....)
• Partenaire(s) de recherche : Référent : Faculté des sciences d'Orsay
• Partenaire(s) de recherche : graduate school : Université Paris-Saclay. Graduate School Life Sciences and Health (2020-….)
• Jury : Président / Présidente : Gilles Fischer
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Catherine André, Diyendo Massilani, Marie Abitbol, Arturo Morales Muñiz
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Catherine André, Diyendo Massilani

Mots clés

Mots clés contrôlés

Phylogéographie

Phylogénie

Domestication

Génomique

Paléogénétique

Mots clés libres

Paléogénomique

Évolution des génomes

Domestication

Phylogénie

Phylogéographie

Domestication

Genome evolution

Phylogeny

Phylogeography

Paleogenomics

Résumé

Les chats domestiques sont trouvés sur presque tous les continents. Animaux de compagnie dans les villes, ils sont des membres utiles aux communautés rurales du fait de leur rôle de souricier. Ce rôle serait la cause de sa domestication au Néolithique. Avec l'invention de l'agriculture, les céréales se seraient accumulées, attirant les rongeurs puis indirectement leur prédateur. Les chats auraient ensuite été diffusés le long des routes commerciales et militaires dès le Néolithique. Dans le but d'obtenir une vision précise du processus de domestication nous avons eu recours à une approche paléogénomique permettant le séquençage d'ADN ancien extrait à partir de restes fossiles de chats du genre Felis. L'objectif était d'abord d'établir une ligne de base à partir de génomes anciens précédents la domestication du chat et sa diffusion afin de caractériser les populations sauvages ancestrales et les changements génomiques liés aux évènements d'hybridation ou de domestication. Ensuite le but était d'intégrer les données génomiques et mitogénomiques de chats du Néolithique jusqu'à nos jours afin de suivre la diffusion des chats en Europe. Enfin à l'aide des génomes générés durant cette thèse, nous voulions caractériser la population des chats-renards Ghjatti Volpe. Nous avons adapté les méthodes d'extraction d'ADN aux caractéristiques de l'ADN ancien pour maximiser l'information obtenue à partir de chaque reste fossile. Nous avons optimisé les méthodes de construction de banques génomiques et de capture afin d'obtenir des informations à partir d'un maximum d'échantillons. Ces optimisations ont mené à l'obtention de 125 génomes anciens et de 202 mitogénomes anciens complets. Nous avons affiné la nomenclature des mitotypes à partir de 795 mitogénomes complets, anciens et modernes. Elle rend compte de l'évolution des lignées maternelles, en particulier des sous-clades IV-A1. Ces lignées ont en effet été détectées dès le PPNA dans des fonds génétiques F.s. ornata puis plus tard F.s. silvestris. Aujourd'hui encore les sous-clades IV-A1* et IV-A1a sont toujours présents dans les populations ornées et forestières respectivement. Nous avons également caractérisé des génomes anciens exempts de signature d'introgression, servant de référence pour détecter des signatures d'hybridation chez les chats anciens et modernes. Il apparaît que les chats font fi des classifications taxonomiques au moins depuis le PPNA : nous avons détecté des traces d'hybridation entre populations sauvages et/ou domestiques, se traduisant parfois par l'introgression de lignées mitogénomiques. A travers l'étude de chats anciens français, il apparaît que les évènements d'hybridation étaient fréquents, maintenant une proportion importante d'ascendance forestière chez les chats domestiques. Le cas particulier d'un chat français du Vieil-Évreux suggère par ailleurs l'existence d'une sélection précoce de chats pour un phénotype particulier par les Gallo-Romaines. Enfin nous avons effectué la caractérisation génomique à haute résolution de la population des Ghjatti Volpe en mettant en évidence leur singularité et homogénéité génétiques qui résulterait d'une adaptation à leur milieu plutôt que de l‘appauvrissement génétique d'une petite population. Leur bonne santé génétique semble résulter d'un équilibre entre une hybridation modérée avec des chats domestiques et une continuité territoriale permettant le brassage génétique des individus sauvages. Si leur origine exacte n'est pas encore connue, il est probable qu'ils aient été importés par un peuple méditerranéen en Corse dès l'Antiquité. Pris ensemble ces résultats participent à une meilleure compréhension du processus de domestication du chat, dont la diffusion est indissociable de sa propension à s'hybrider avec les populations locales, qui est antérieure aux prémices de sa domestication. Nos données sur l'hybridation et les marqueurs phénotypiques analysés sont en faveur d'un processus de domestication prolongé et extensif.

Domestic cats are found on almost every continent. Mainly pets in cities, they are useful members of rural communities as pest predators. This role is thought to be the reason for their domestication during the Neolithic. With the invention of agriculture, cereals would have been accumulated, attracting rodents and then indirectly their predator. Cats then spread along trade and military routes from the Neolithic period onwards. To achieve a more accurate view of the domestication process, we used a palaeogenomic approach to sequence ancient DNA extracted from fossil remains of cats of the genus Felis. The aim was firstly to establish a baseline from ancient genomes preceding the domestication of the cat and its spread, and to characterise ancestral wild populations and genomic changes linked to hybridisation or domestication events. To do so, we aimed to integrate genomic and mitogenomic data from cats from the Neolithic period to the present day to track the spread of domestic cats in Europe. Finally, using the genomes generated during this thesis, we wanted to characterise the Corsican “fox cat” population, the Ghjattu Volpe. We adapted DNA extraction methods to ancient DNA characteristics to maximise the information recovered from each fossil remain. We optimised genomic library construction and capture methods to obtain information from as many samples as possible. These optimisations resulted in 125 ancient genomes and 202 complete ancient mitogenomes.We refined the mitotype nomenclature based on 795 complete ancient and modern mitogenomes. It reflects the evolution of maternal lineages, in particular the singular case of sub-clades IV-A1. These lineages were detected as early as the PPNA in F.s. ornata and later F.s. silvestris genetic backgrounds. Even today, sub-clades IV-A1* and IV-A1a are still present in Asiatic and European wildcats respectively. We have also characterised ancient genomes free of introgression signatures, which have served as a reference to detect hybridisation signatures in ancient and modern cats. It appears that cats have ignored taxonomic classifications at least since the PPNA: we have detected traces of hybridisation between local wild and/or domestic populations, sometimes resulting in the introgression of mitogenomic lineages. Through the study of ancient French cats, it appears that hybridisation events were frequent, maintaining a significant proportion of forest ancestry in domestic cats. The case of a French cat from Vieil-Évreux also suggests the existence of early selection of cats for specific phenotypic traits by the Gallo-Romans. Finally, we characterised at high genomic resolution the Ghjattu Volpe population, highlighting their genetic uniqueness and homogeneity, which seem to be the result of adaptation to their environment rather than that of genetic depletion of a small population. Their good genetic health seems to be the result of a balance between moderate hybridisation with domestic cats and territorial continuity allowing genetic mixing between wild individuals. Although their exact origins are not yet known, it is likely that they were imported by a Mediterranean people who traded with or settled in Corsica in ancient times. Taken together, these results contribute to a better understanding of the cat's domestication process, whose spread is inextricably linked to its propensity to hybridise with local populations, a process that predates the beginnings of its domestication. Our data on hybridisation and selection of phenotypic markers identify the domestication process as prolonged and extensive