Bases génétiques de la formation des galles et des modes de reproduction chez les guêpes à galles (Hymenoptera, Cynipidae)

Genetic basis of gall formation and modes of reproduction in gall wasps (Hymenoptera, Cynipidae)

• Auteur / Autrice : Ksenia Mozhaitseva
• Direction : Antoine Branca
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Écologie
• Date : Soutenance le 12/12/2023
• Etablissement(s) : université Paris-Saclay
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Sciences du végétal : du gène à l'écosystème (Orsay, Essonne ; 2015-....)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Évolution, génomes, comportement et écologie (Gif-sur-Yvette, Essonne ; 2015-....)
• Partenaire(s) de recherche : Référent : Faculté des sciences d'Orsay
• Partenaire(s) de recherche : graduate school : Université Paris-Saclay. Graduate School Biosphera (2020-….)
• Jury : Président / Présidente : Emmanuelle Baudry
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Christoph Haag, Jean-Christophe Simon, Héloïse Bastide, Olivier Plantard
• Jury : Rapporteur / Rapporteuse : Christoph Haag, Jean-Christophe Simon

Mots clés

Mots clés contrôlés

Parthénogénèse -- Chez les animaux

Reproduction asexuée -- Chez les animaux

Transcriptome

Génétique des populations

Cynipidés

Galles (botanique)

Guêpes parasites

Mots clés libres

Guêpe à galles

Cynipidae

Génomique des populations

Transcriptomique

Thélytoquie

Parthénogenèse cyclique

Gall wasp

Cynipidae

Population genomics

Transcptiptomics

Thelytoky

Cyclical parthenogenesis

Résumé

La sélection naturelle agit sur le phénotype, qui est principalement le produit du génotype. Il reste compliqué de lier un trait observable à sa base moléculaire car leurs interactions peuvent être complexes et inclure des interactions entre différents gènes et entre les gènes et l'environnement. Néanmoins, il existe diverses méthodologies pour associer le phénotype et le génotype. La thèse visait à identifier les gènes candidats impliqués dans la formation des galles chez les guêpes à galles (Hymenoptera : Cynipidae). Une galle est un tissu ou un organe végétal nouveau et anormal, dont la formation représente une réponse spécifique provoquée par d'autres organismes. Les guêpes à galles sont un groupe d'insectes qui induisent de galles notamment sur les chênes et les églantiers. Les morphologies des galles des Cynipidae varient de légères modifications des tissus de la plante à des structures complexes. La galle est un trait adaptatif qui sert de ressource nutritionnelle et d'abri pour les guêpes à galles. Jusqu'à aujourd'hui, les facteurs provoquant l'initiation de la galle restent méconnus chez les Cynipidae. Dans notre étude, nous avons recherché des traces de sélection dans les génomes des Cynipidae en utilisant la génomique des populations. Ensuite, nous les avons liées à l'expression des gènes lors de la formation des galles grâce à la transcriptomique. Nous avons étudié deux organismes modèles : Diplolepis rosae et Cynips quercusfolii. D'abord, nous avons analysé des génomes et la structure des populations des deux espèces. Nous avons identifié deux lignées de D. rosae qui étaient fortement différenciées sur le territoire français. L'une des lignées présentait un niveau de recombinaison plus élevé et une hétérozygotie plus élevée par rapport à une autre lignée. Nous avons découvert que les gènes enrichis en fonctions liées aux traits mâles étaient sous sélection négative dans la lignée à plus forte fréquence de recombinaison, tandis que les mêmes gènes étaient sous sélection balancée ou relâchée dans la deuxième lignée. Chez C. quercusfolii, nous avons effectué une analyse préliminaire du génome et de la structure de la population. Une différence dans les types de femelles asexuées pourrait être dans la structure du génome et le niveau d'hétérozygotie dans des régions particulières du génome. Cependant, en appliquant la méthode de la génomique des populations, nous n'avons pas trouvé de gènes potentiellement impliqués dans l'induction de la galle chez D. rosae ni C. quercusfolii. Ensuite, nous avons réalisé l'analyse le transcriptome de D. rosae à partir de galles collectées en conditions naturelles. Nous avons identifié 11916 gènes surexprimés au cours de la formation des galles. Nous avons démontré une surexpression des gènes codant des enzymes de dégradation de la paroi cellulaire végétale ce qui pourrait être lié à la formation des galles. De plus, ces gènes ont déjà été démontrés chez d'autres Cynipidae comme Biorhiza pallida. Nous avons aussi démontré une surexpression des gènes ayant les mêmes annotations fonctionnelles que ceux exprimés dans les venins de divers hyménoptères parasitoïdes. Ces gènes pourraient être impliqués dans la réponse immunitaire des guêpes à galles contre les parasitoïdes, le microbiome végétal et/ou le système de défense des plantes hôtes. Notre étude contribue au domaine de la recherche sur les Cynipidae. Nous avons démontré la structure génomique et la structure de population de D. rosae et C. quercusfolii, et nous les avons reliées à leurs modes de reproduction. Puis, nous avons constaté que la sélection peut agir sur différents traits en fonction du mode de reproduction chez les cynipidés sexués et asexués. Enfin, nous avons révélé un ensemble de gènes qui pourraient être impliqués dans la formation de la galle et dans la défense contre les ennemis naturels des Cynipidae.

Natural selection acts on a phenotype that is mostly a product of the genotype. It is challenging to link an observable feature and its molecular basis because their relationships can be complex and include interactions between different genes and interactions between genes and the environment. Despite this complexity, there are various methodologies used to associate the phenotype and the genotype. The thesis aimed to list candidate genes involved in gall formation in gall wasps (Hymenoptera: Cynipidae). Gall is an abnormal outgrowing novel plant tissue or organ whose formation represents a specific response caused by other organisms. Gall wasps are a group of gall-inducing insects parasitizing mostly oaks and wild roses. Cynipid gall morphologies vary from little plant tissue modifications to complex multi-chamber structures. The gall is an adaptive trait that serves as a nutritional resource and a shelter for gall wasps. Until today, the initial triggers produced by gall wasps that provoke gall initiation remain unknown. In our study, we searched for traces of selection in cynipid genomes using population genomics and related them to gene expression during gall formation using transcriptomics. We used two model organisms: Diplolepis rosae and Cynips quercusfolii. D. rosae is a gall wasp that parasitizes wild roses. It exhibits a highly female-biased sex ratio, suggesting predominantly asexual reproduction. Cynips quesrcusfolii is a gall wasp that parasitizes oaks. This species has two alternating generations per year: an inconspicuous sexual generation on dormant buds and a well visible asexual generation on leaves. The asexual generation is presented by two types females: those that produce only males and those that produce only females. Firstly, we performed population genomic analysis in both species. In D. rosae, we identified two highly differentiated peripatric lineages in France. One of the lineages showed a higher recombination rate and higher per-individual heterozygosity than the other lineage. We found that genes enriched in functions related to male traits were under negative selection in the more recombining lineage, whereas in the less recombining lineage, the same genes were under balancing or relaxed selection. In C. quercusfolii, we performed a preliminary analysis of the genome and population structure. A difference in types of asexual females could be in genome structure and level of heterozygosity in particular regions of the genome. However, by applying population genomics, we did not find candidate genes potentially involved in gall induction in D. rosae nor C. quercusfolii. Secondly, we performed the transcriptome analysis of D. rosae from galls collected in natural conditions. We revealed 11,916 genes overexpressed during the observable gall formation period. Firstly, in the young developing larvae, there was an overexpression of genes encoding plant cell wall degrading enzymes which can be associated with gall formation. These genes have been already found in other Cynipidae like Biorhiza pallida. Secondly, we detected genes showing the same functional annotations as those expressed in venoms of various parasitic Hymenoptera. These genes could be involved in the gall wasp immune response against the parasitoids, plant microbiome, and/or host plant defense system. While our study did not reveal obvious candidate genes acting at the initial stages of gall formation, it contributes to the broader field of cynipid research. Firstly, we demonstrated the genomic and population structure of two gall wasp species, D. rosae and C. quercusfolii, and related it with their modes of reproduction. Secondly, we found that selection can act upon different traits depending on the mode of reproduction in sexual-asexual cynipids. Lastly, we revealed a set of genes that could play a role in the defense against natural enemies of Cynipidae and gall formation.