Adaptations biomécaniques au soutien d’un poids corporel important : le cas des os longs des membres des Rhinocerotoidea

Biomechanical adaptations to support high body weight : an investigation in limb long bones of rhinocerotoidea

• Auteur / Autrice : Cyril Etienne
• Direction : Alexandra Houssaye
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Ecologie, évolution et biologie environnementale
• Date : Soutenance le 03/03/2023
• Etablissement(s) : Université Paris Cité
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Frontières de l'innovation en recherche et éducation (Paris ; 2006-....)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Mécanismes adaptatifs et évolution (2006-.... ; Brunoy (Essonne))
• Jury : Président / Présidente : William Irvin Sellers
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Christine Chappard
• Jury : Rapporteur / Rapporteuse : Tracy L. Kivell, John A. Nyakatura

Mots clés

Mots clés contrôlés

Poids

Rhinocéros (famille)

Adaptation

Animaux -- Morphologie (biologie)

Mots clés libres

Rhinocéros

Musculature

Os longs

Microanatomie

Éléments finis

Rhinoceros

Musculature

Long bones

Microanatomy

Finite elements

Résumé

L'objectif de cette thèse est d'identifier les adaptations ostéologiques à une masse corporelle importante, spécifiquement chez les rhinocéros. En effet, les rhinocéros sont les deuxièmes animaux terrestres vivants les plus lourds et, contrairement aux autres animaux de taille comparable, ils peuvent galoper. Des forces extrêmement importantes transitent par les os de leurs membres, qui doivent présenter des adaptations spécifiques. Ici, nous utilisons la microtomographie à rayons X pour décrire la microanatomie des six os longs des membres (humérus, radius, ulna, fémur, tibia, fibula) des cinq espèces de rhinocéros. Nous cherchons d'abord à quantifier précisément les forces agissant sur les os, puis à caractériser leur microanatomie et son adaptation à ces forces.Dans le premier chapitre, nous étudions les muscles des membres des rhinocéros, en définissant leurs zones d'insertion et force maximale chez les rhinocéros indiens et blancs. Le membre antérieur, spécialisé dans le soutien du corps, présente des muscles puissants, fortement pennés avec des fascicules courts. Le membre postérieur, spécialisé dans la propulsion, présente des muscles très larges avec des fascicules plus longs, capables d'atteindre des vitesses plus élevées. Le deuxième chapitre utilise les résultats du premier chapitre pour calculer l'intensité et la direction des forces agissant sur les os quand le rhinocéros est debout au repos. Les muscles extenseurs sont les plus actifs, et les muscles avec un plus grand bras de levier sont favorisés. Se tenir debout n'utilise pas les muscles du rhinocéros à leur force maximale, qui ne doit être atteinte que pendant la locomotion. Le troisième chapitre décrit qualitativement la microanatomie de 23 spécimens de rhinocéros des cinq espèces. Un total de 483 coupes virtuelles ont été réalisées sur des scans de microtomographie à rayons X des os longs des membres, et comparées sur une base intra-individuelle, intraspécifique et interspécifique. Les rhinocéros présentent un cortex très épais dans leur diaphyse. La cavité médullaire est remplie d'os spongieux pour aider à absorber les forces, sauf chez les individus les plus légers. Les épiphyses présentent un cortex fin, plus compliant pour ne pas transmettre de fortes contraintes au fragile cartilage. Le quatrième chapitre utilise des développements méthodologiques pour quantifier la microanatomie sur un spécimen de chaque espèce. La répartition du pourcentage de volume osseux et de l'anisotropie des travées ont été calculées, avec des représentations en 3D des régions les plus compactes et anisotropes. Les régions fortement anisotropes prennent naissance là où les forces les plus élevées sont situées (zones de contact, insertions de muscles puissants), et s'étendent parfois sur une longue distance jusqu'à ce qu'elles puissent transmettre les forces à l'os cortical. Le cinquième chapitre s'appuie sur tous les chapitres précédents pour construire un modèle d'os par éléments finis, et simuler la répartition des forces à l'intérieur de cet os. Ces forces ont ensuite été corrélées à la microanatomie observée pour voir comment elle diffère entre les régions soumises à une forte compression, une forte tension ou de faibles forces. Des modules de Young moyens dans des régions spécifiques de l'os trabéculaire ont également été calculés, jusqu'à 7,7 GPa pour le condyle médial de l'humérus. Globalement, nous avons montré que l'os peut s'adapter à des forces très importantes de différentes manières. Avec les travaux précédents sur la morphologie externe des os de rhinocéros, nous fournissons une compréhension très approfondie de la façon dont les os de rhinocéros résistent à des forces allant jusqu'à ~20-30 kN, menant à des applications potentielles dans le domaine des implants osseux et des sciences des matériaux.

The objective of this thesis is to identify osteological adaptations to an important body mass, specifically in rhinoceroses. All vertebrates living on land move thanks to bones, that provide support and rigid attachment points for muscles, and muscles, that pull on the bones to generate movement. Although this system is common to all vertebrates, specific vertebrates can present specific constraints that require specific adaptations. Rhinoceroses, for instance, are the second heaviest living terrestrial animals, and unlike other animals of comparable sizes, can gallop. Extremely important forces transit through their limb bones, which must present specific adaptations. Here we use X-ray microtomography to describe the microanatomy of the six limb long bones (humerus, radius, ulna, femur, tibia, fibula) of all five species of rhinos. We aim first at quantifying precisely the forces acting on the bones, then at characterizing their microanatomy and its adaptation to those forces. In the first chapter, we study rhinoceros limb muscles, defining their insertion areas and maximal force output in Indian and white rhinos. Rhinoceroses' musculature is similar to that of their relatives (tapirs and horses), with adaptations to their more important mass. The forelimb, specialized for body support, presents strong muscles, highly pennate with short fascicles. The hindlimb, specialized for propulsion, presents very large muscles with longer fascicles, capable of achieving greater speeds. The second chapter uses the results of the first chapter to simulate the muscular activation necessary for a rhinoceros to stand at rest. This gives us the intensity and direction of the forces acting on the bones, including joint forces. Extensor muscles are the most active, and muscles with longer lever arms are favoured. Overall, standing at rest did not use the muscles at full force, meaning that they must mostly be used for locomotion. The third chapter describes qualitatively the microanatomy of 23 specimens of rhinoceroses from all species. A total of 483 virtual slices were made on X-ray microtomography scans of the limb long bones, and compared on an intraindividual, intraspecific and interspecific basis. We show that rhinos present a very thick cortical bone in their diaphysis. The medullary cavity is filled with spongiosa to help absorb the forces, except in the lightest individuals. The epiphyses present a thin cortical bone, more compliant to avoid transmitting high stresses to the fragile cartilage. The fourth chapter uses methodological developments to quantify microanatomical metrics in one specimen of each species. The repartition of bone volume fraction and anisotropy of the trabeculae was computed, with and 3D-representations of the most compact and anisotropic regions. Highly anisotropic regions originate where the highest forces are located (contact areas, insertions of strong muscles), and spread sometimes for a long way until they can transmit the forces to cortical bone. The fifth chapter builds on all previous chapters to build a finite elements model of a bone, and simulate the repartition of the forces inside this bone. Those forces have then been correlated to the observed microanatomy to see how it differs between regions subject to high compression, high tension, or low forces. Average Young's Modulus in specific regions of trabecular bone have also been computed, as high as 7.7 GPa for the medial condyle of the humerus, which could be the highest reported value ever for trabecular bone in vertebrates, slightly higher than a horse in the same region. Overall, we showed that bone can adapt to very important forces in different ways. Together with previous works on the external morphology of rhino bones, we provide a very thorough understanding of how rhinoceros bones resist to forces up to ~20-30 kN, leading to potential applications in the field of bone implants and material sciences.