Adaptations au régime alimentaire dans les génomes et microbiomes des mammifères myrmécophages

Dietary adaptations in the genomes and microbiomes of convergent myrmecophagous mammals

• Auteur / Autrice : Sophie Teullet
• Direction : Frédéric Delsuc
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Génétique et génomique
• Date : Soutenance le 27/11/2023
• Etablissement(s) : Université de Montpellier (2022-....)
• Ecole(s) doctorale(s) : Biodiversité, Agriculture, Alimentation, Environnement, Terre, Eau
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Institut des sciences de l'évolution (Montpellier)
• Jury : Président / Présidente : Marie Sémon
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Mélanie Debiais-Thibaud, A. Murat Eren
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Simonetta Gribaldo, Kevin D. Kohl

Mots clés

Mots clés contrôlés

Adaptation (biologie)

Métagénomique

Génomique comparative

Convergence évolutive

Mots clés libres

Convergence évolutive

Myrmécophagie

Génomique

Métagénomique

Mammifères

Convergent evolution

Myrmecophagy

Genomics

Metagenomics

Mammals

Résumé

L'adaptation à la myrmécophagie (consommation de fourmis et/ou de termites) chez les mammifères placentaires représente un exemple classique d'évolution convergente qui correspond à l’évolution indépendante de phénotypes similaires dans différentes lignées. Les espèces myrmécophages ont évolué au moins cinq fois indépendamment chez les placentaires et comprennent les oryctéropes (Tubulidentata), les tatous (Cingulata), les fourmiliers (Pilosa), les pangolins (Pholidota) et les protèles (Carnivora). Pour comprendre comment ces espèces se sont adaptées de manière convergente à ce régime alimentaire et si les mêmes mécanismes sont impliqués, ce projet s'est appuyé sur des approches de génomique et métagénomique comparatives. Plus précisément, pour comprendre les mécanismes adaptatifs sous-jacents impliqués dans la perception et la digestion des proies, deux familles de gènes (respectivement les récepteurs gustatifs et les chitinases) ont été étudiées, ces dernières étant analysées à la fois chez l'hôte et dans son microbiote intestinal. L'étude de l'évolution des gènes des récepteurs gustatifs a révélé plusieurs pertes de la perception des goûts umami, sucré et/ou acide dans les lignées myrmécophages. Des analyses de transcriptomique comparative ont révélé différentes utilisations des répertoires de gènes de chitinase pour la digestion de la chitine chez ces espèces, reflétant l'influence des contraintes phylogénétiques. Enfin, la reconstruction de génomes de bactéries chitinolytiques à partir du microbiote intestinal de neuf espèces myrmécophages a mis en évidence son rôle dans l'adaptation à ce régime alimentaire, soulevant des questions sur le rôle de l'holobionte dans l'adaptation à la myrmécophagie. L’ensemble de ces résultats soulignent l'importance de combiner plusieurs approches pour mieux comprendre le phénomène de convergence et soulignent encore un peu plus l'influence de la contingence historique et de la sélection naturelle dans l’évolution de phénotypes convergents.

Adaptation to myrmecophagy (ant and/or termite consumption) in placental mammals represents a textbook example of convergent evolution, which is the independent evolution of similar phenotypes in different lineages. Myrmecophagous species evolved at least five times independently in placentals and include aardvarks (Tubulidentata), armadillos (Cingulata), anteaters (Pilosa), pangolins (Pholidota), and aardwolves (Carnivora). To understand how these species convergently adapted to this diet and whether the same mechanisms were involved, this project relied on comparative genomics, and metagenomics. More precisely, to decipher the underlying adaptive mechanisms involved in prey perception and digestion, two gene families (respectively taste receptors and chitinases) were studied, the latter being analyzed both in the host and in its associated gut microbiota. Investigating the evolution of taste receptor genes revealed several losses of umami, sweet and/or sour taste perception in myrmecophagous lineages. Comparative transcriptomics highlighted different uses of chitinase gene repertoires for prey digestion in these species reflecting the influence of phylogenetic constraints. Finally, reconstructing chitinolytic bacterial genomes from the gut microbiota of nine myrmecophagous species uncovered its role in the adaptation to this specialized diet raising questions on the role of the holobiont in adapting to myrmecophagy. Altogether these results emphasize the importance to integrate several approaches to better understand the phenomenon of convergence and further shed light on the influence of both historical contingency and natural selection in shaping convergent phenotypes.