Evolution de la mort cellulaire en milieu fluctuant

Evolution of cell death in fluctuating environments

• Auteur / Autrice : Nathalie Zeballos
• Direction : Luis-Miguel Chevin
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Sciences de l'évolution et de la biodiversité
• Date : Soutenance le 21/06/2023
• Etablissement(s) : Université de Montpellier (2022-....)
• Ecole(s) doctorale(s) : École Doctorale GAIA Biodiversité, agriculture, alimentation, environnement, terre, eau (Montpellier ; 2015-...)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Centre d'écologie fonctionnelle et évolutive (Montpellier)
• Jury : Président / Présidente : Delphine Sicard
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Delphine Destoumieux-Garzón
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Staffan Jacob, Tom van Dooren

Mots clés

Mots clés contrôlés

Sélection génétique

Adaptation physiologique

Plantes -- Effets du sel

Sélection naturelle

Plasticité phénotypique

Apoptose

Effets du stress

Dunaliella salina

Mots clés libres

Stress environnemental

Mort cellulaire programmée

Plasticité phénotypique

Dynamiques éco-évolutives

Sélection naturelle

Modélisation

Environmental stress

Programmed Cell death

Phenotypic plasticity

Eco-Evolutionary dynamics

Natural selection

Modelling

Résumé

Un changement environnemental rapide peut exposer les organismes vivants à un stress qui réduit les paramètres démographiques composant leur valeur sélective (survie, fécondité), suscitant ainsi un risque d'extinction. La plasticité phénotypique, soit la capacité d’un génotype donné d’exprimer différents phénotypes dans des environnements différents, peut permettre d’éviter l’extinction lorsqu’elle est adaptative, c’est-à-dire qu’elle augmente la valeur sélective moyenne à travers les environnements. A l’inverse, des diminutions de valeur sélective en réponse à l’environnement sont généralement considérées comme de la plasticité mal-adaptative, dues à des réponses passives au stress. Cependant, une mort induite par un stress environnemental et aboutissant à un fort déclin de la population pourrait-elle dans certains cas être une forme de plasticité adaptative ? Et comment la sélection agirait sur un tel trait en environnement fluctuant ? Je me suis intéressée à ces questions chez la microalgue halotolérante Dunaliella salina, où la mort cellulaire programmée a été précédemment démontrée. J’ai d’abord montré que lors d’une hausse de salinité, l’une des souches que nous étudions au laboratoire présente un fort déclin démographique (-69 % en une heure), mais qu’il est suivi par un rebond démographique. Une autre souche génétiquement proche ne présente pas ce déclin initial, mais croît plus lentement dans la seconde phase. Étonnamment, la souche qui décline présente une corrélation positive entre déclin et rebond, d’autant plus prononcée que les conditions sont plus favorables à la croissance (plus grande intensité de lumière, moins de compétition). De plus, le déclin peut être atténué par un inhibiteur de mort programmée, indiquant qu’il ne s’agit pas d’une simple réponse passive au stress. Nous avons par la suite mis en compétition ces deux souches en alternant haute et moyenne salinités pendant 26 semaines. La souche déclinante s’est maintenue jusqu’à la fin de l’expérience avec une fréquence supérieure à 50% à chaque fin de cycle de salinité, malgré son fort déclin à chaque hausse de salinité. J’ai montré que ce maintien s’explique en partie par la compétition proche de la phase stationnaire, qui atténue l’effet des dynamiques initiales déclin-rebond. Enfin, j’ai modélisé 3 mécanismes pouvant expliquer d’une part la dynamique en déclin-rebond, et d’autre part la compétition avec la souche non déclinante : une libération altruiste par les cellules mourantes de ressources utilisables par les cellules restantes ; un compromis entre tolérance à la salinité et reproduction ; et une hétérogénéité de l’état des cellules, où l’élimination des mauvaises cellules cause une augmentation du taux de croissance moyen de la population. L’ensemble de mes résultats suggèrent que la mort cellulaire peut être favorisée par la sélection naturelle, et potentiellement représenter une forme de plasticité adaptative en réponse à un stress environnemental.

A rapid environmental change represents stressful conditions for living organisms and may reduce the demographic components of fitness (survival rate, reproduction), leading to a risk of extinction. Phenotypic plasticity, whereby a given genotype expresses different phenotypes in different environments, enables organisms to cope with fluctuating environments and avoid extinction when it is adaptive, i.e. when it increases mean fitness across environments. Conversely, fitness reduction induced by environmental changes is generally considered as maladaptive plasticity, due to passive response to stress. But can stress-induced death, leading to severe population decline, sometimes be interpreted as adaptive plasticity? And how may selection operate on such a trait in fluctuating environments? I investigated these questions with the halotolerant microalga Dunaliella salina, where programmed cell death has been established. We showed that after a salinity rise, one of the strains from our collection displayed a massive population decline (-69% in one hour), but that this decline was followed by a demographic rebound. Another genetically-related strain did not exhibit this initial decline, but grew more slowly in the second phase. Strikingly, the declining strain presented a positive correlation between decline and subsequent growth, which was more pronounced in conditions more favourable to growth (more light, less competition). Moreover, the decline could be diminished by a programmed cell death inhibitor, indicating that is not merely a passive response to stress. We have then grown these two strains in competition for 26 weeks, alternating intermediate and high salinity. The declining strain persisted until the end of the assay at frequencies higher than 50% at the end of each salinity cycle, despite its massive decline at each salinity rise. I showed that this co-existence may be partially explained by the competition near the stationary phase, which attenuates the effect of the initial decline-rebound dynamics. Finally, I modelled 3 mechanisms which may explain both the decline-rebound pattern and the competition with the non-declining strain: an altruistic hypothesis where dying cells release substrates usable by the remaining cells; a trade-off between salinity tolerance and reproduction; and a population heterogeneity in cell condition, where the elimination of damaged cells result in greater mean growth rate. Together, my results suggest that cell death can be advantaged by natural selection, and potentially represents a form of adaptive plasticity in response to an environmental stress.