Importance écologique des interactions entre bactéries phototrophes anoxygéniques et plantes à phytotelmes

Ecological importance of interactions between anoxygenic phototrophic bacteria and plants forming phytotelmata in different ecosystems

• Auteur / Autrice : Antoine Vergne
• Direction : Isabelle Mary, Anne-Catherine Lehours
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Ecologie
• Date : Soutenance le 15/09/2023
• Etablissement(s) : Université Clermont Auvergne (2021-...)
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale des sciences de la vie, santé, agronomie, environnement (Clermont-Ferrand)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Laboratoire Microorganismes : Génome et environnement
• Jury : Président / Présidente : Christian Jeanthon
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Eric Giraud, Catherine Lenne, Marie Charpin
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Aurélien Carlier, Marcelino Suzuki

Mots clés

Mots clés contrôlés

Écosystèmes

Microflore

Mots clés libres

Interaction plante-Microbiome

Fixation de l'azote

Phototrophie anoxygénique

Phytotelmes

Plant-Microbiome interaction

Nitrogen-Fixation

Anoxygenic phototrophy

Phytotelmata

Résumé

Depuis leur origine, il y a des centaines de millions d'années, les plantes sont des méta-organismes vivant en association avec des communautés microbiennes complexes, diversifiées et distinctes, composées de centaines d'espèces microbiennes. Le microbiome influence une multitude de fonctions de l'hôte telles que l'absorption des nutriments, la défense et la phénologie. Il se trouve dans différents habitats végétaux tels que la rhizosphère, la phyllosphère, l'endosphère mais aussi les phytotelmes.Les phytotelmes sont définis comme des masses d'eau retenues et enfermées par des plantes vivantes. Ces habitats aquatiques discrets sont assez fréquents dans la Nature, depuis les réservoirs des broméliacées-citerne et les pichets des Nepenthes, aux entre-nœuds des bambous, aux dendrotelmes et aux bases foliaires de l'Angélique et de Dipsacus. Ces écosystèmes de petite taille (jusqu'à quelques centaines de millilitres) mais importants (> 50 000 L d'eau en suspension par hectare dans la canopée Néotropicale) ont une densité microbienne élevée (> 10.8 cellules par millilitre). Ils se prêtent idéalement à des études holistiques de la diversité du microbiome et au développement d'une compréhension synoptique des modèles de communautés.Dans cette thèse, nous avons exploré les interactions entre un groupe fonctionnel particulier, les bactéries phototrophes anoxygéniques (BPA), et les plantes qui les hébergent dans leurs phytotelmes. Les modèles végétaux étudiés comprennent diverses espèces de broméliacées-citerne distribuées dans la forêt Néotropicale de Guyane française et la Cardère sauvage (Dipsacus fullonum), également connue sous le nom de "Cabaret des Oiseaux", qui est répandue en Europe et notamment en France métropolitaine.Le cadre général et les hypothèses qui sous-tendent les études présentées dans ce manuscrit sont les suivants : (i) les BPA font partie du phénotype étendu des plantes formant des phytotelmes, (ii) grâce à leur capacité de fixation de l'azote atmosphérique (N2), les BPA, hébergées dans les phytotelmes, établissent des interactions mutualistes avec la plante, médiant les adaptations et la valeur sélective de l'hôte (fitness).En accord avec ces hypothèses, nous avons démontré que les assemblages de BPA étaient principalement déterminés par les espèces de broméliacées et dépendaient moins de la localisation géographique et des caractéristiques de l'habitat. Nous avons également démontré que le microbiome BPA était enrichi en fixateurs d'N2, avec jusqu'à 79 % des BPA ayant le potentiel génétique de fixer l'N2 dans les réservoirs broméliens. Les études entreprises sur les phytotelmes de D. fullonum ont fourni des preuves supplémentaires que les phytotelmes abritent un important microbiome BPA fortement enrichi en fixateurs de N2 (70 % prédit comme fixateur d'N2). En outre, nous avons identifié un phénomène inhabituel, dénommé les "Serpents du Pharaon", lié à des sécrétions terpénoïdes issues des poils glandulaires situés sur la face interne des bassins foliaires de D. fullonum. Ces sécrétions pourraient être impliquées dans la sélection d'un microbiome fixant l'azote. Cette découverte ne révèle pas seulement une série de faits inattendus concernant la physiologie des plantes, mais elle ouvre également la voie à la découverte de stratégies utilisées par les plantes pour adapter leur microbiome fixateur d'azote à leurs propres besoins.La conjonction d'observations similaires sur des plantes aussi différentes que les broméliacées-citerne et la cardère sauvage soutient l'idée provocatrice selon laquelle les plantes formant des phytotelmes et leurs habitants BPA sont liés en tant qu'holobiontes. Ceci ouvre des perspectives passionnantes, non seulement du point de vue de l'Evolution des organismes vivants, mais aussi de l'Ecologie, car cela pourrait conduire à une réévaluation de l'importance écologique de la phototrophie anoxygénique dans les flux de carbone et d'énergie au sein de la biosphère contemporaine.

Since their origin hundreds of millions of years ago, plants have been metaorganisms living in association with highly complex, diversified, and distinctive microbial communities composed of hundreds of microbial species. The microbiome influences a multitude of host functions such as nutrient uptake, defence and phenology and is found in different plant habitats such as the rhizosphere, phyllosphere, endosphere but also the phytotelmata.The phytotelmata are defined as water bodies held and enclosed by living plants. These discrete aquatic habitats are quite frequent in Nature, ranging from the flasks of bromeliads and the pitchers of Nepenthes, but also including bamboo internodes, tree holes and the leaf bases of Angelica and Dipsacus. These small (up to a few hundred milliliters) but significant (> 50,000 L of suspended water in the Neotropical canopy per hectare) ecosystems have a high microbial density (> 10.8 cells per milliliter). They are ideally suited for holistic investigations of microbiome diversity and for the development of synoptic understanding of community patterns.In this thesis, we explored the interactions between a particular functional group, the anoxygenic phototrophic bacteria (APB), and the plants that host them within their phytotelmata. The plant models included various species of tank bromeliads distributed in the Neotropical forest of French Guiana and the Common Teasel (Dipsacus fullonum), also known as “Cabaret des Oiseaux”, that is widespread in Europe and particularly in mainland France. The general framework and hypotheses underlying the studies presented in this manuscript are as follows: (i) APB are part of the extended phenotype of phytotelm-forming plants, (ii) thanks to their capacity to fix atmospheric nitrogen (N2), anoxygenic phototrophic bacteria, hosted in phytotelmata, establish mutualistic interactions with the plant, mediating adaptations and host selective value (fitness).Consistent with these hypotheses, we demonstrated that APB assemblages were primarily driven by bromeliad species and were less dependent on geographic location and habitat characteristics. We also demonstrated that the APB microbiome was enriched in N2-fixers with up to 79 % of APB populations having the genetic potential to fix N2 in bromeliad water cups. Research on D. fullonum water cups provided further evidence that phytotelmata are plant habitats that harbour a significant core APB microbiota highly enriched in N2-fixers (~ 70 % of APBs were predicted to be capable of N2-fixation). In addition, we identified an unusual phenomenon, known as "Pharaoh's snakes" linked to terpenoid secretions protruding from glandular hairs located on the inner side of the leaf basins of D. fullonum. These secretions should select for a N2-fixing microbiome. This discovery not only reveals a series of quite unexpected facts concerning plant physiology, but also open up avenues to discover new strategies used by plants to tailor their associated nitrogen fixing microbiota to their own needs.The conjunction of similar observations on plants as distinct as tank bromeliads and Common Teasel supports the provocative idea that phytotelm-forming plants and their APB inhabitants are evolutionary linked as holobionts. This opens up exciting prospects, not only from the point of view of the Evolution of living organisms, but also from that of Ecology, as it could lead to a reassessment of the ecological importance of anoxygenic phototrophy in the carbon and energy fluxes in the contemporary biosphere.