Codage neuronal et coût métabolique de l'information

Neuronal coding and metabolic cost of information

• Auteur / Autrice : Tomáš Bárta
• Direction : Philippe Lucas, Lubomir Kostal
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Neurosciences
• Date : Soutenance le 31/05/2023
• Etablissement(s) : Sorbonne université en cotutelle avec Univerzita Karlova (Prague)
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Cerveau, cognition, comportement (Paris ; 1992-....)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Institut d’écologie et des sciences de l’environnement de Paris (1997-....)
• Jury : Président / Présidente : Stepan Svacina
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Petr Marsalek, Matthieu Dacher, Barbara Zitova
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Thomas Nowotny, Dominique Martinez
• DOI : 10.70675/aa7ade42z4dc9z4180z86d4zd42a9ae7b95e

Mots clés

Mots clés contrôlés

Métabolisme énergétique

Neurones sensitifs

Insectes -- Physiologie

Perception olfactive

Codage

Réseaux neuronaux (physiologie)

Mots clés libres

Neurone

Codage

Olfaction

Neuron

Coding

Olfaction

Résumé

Pour la plupart des neurones, l'information qu'ils transmettent est contenue dans le décours temporel d’émission de leurs impulsions électriques, appelées potentiels d'action. On ne sait pas encore bien décrypter ce ''code neuronal''. L'hypothèse du codage efficace propose que, sous l'effet de la pression évolutive, les systèmes sensoriels ont évolué pour transmettre et traiter l'information de la manière la plus efficace possible. Toutefois, la notion d'efficacité semble varier selon les systèmes sensoriels. Les neurones corticaux maintiennent une faible fréquence d'émission de potentiels d’action pour minimiser les dépenses métaboliques. Il en va de même pour les neurones récepteurs olfactifs des insectes (NRO, première couche du système olfactif). Les neurones du lobe antennaire des insectes (deuxième couche du système olfactif), en revanche, utilisent pleinement la gamme possible d’activité d’émission de potentiels d’action pour optimiser le codage olfactif. Dans ma thèse, j'ai étudié comment des neurones corticaux uniques et leurs populations peuvent transmettre et traiter des informations, tout en maintenant des dépenses métaboliques faibles, et aussi comment le système olfactif des insectes encode les informations sur les odeurs détectées dans l'air. Dans la partie de ma thèse consacrée à la transmission métabolique efficace de l'information, j’ai principalement analysé la contribution des neurones inhibiteurs. En généralisant ces résultats à un réseau de neurones récurrents, j'ai illustré comment la variabilité d'un essai à l'autre peut diminuer avec l'apparition d'un stimulus, un phénomène connu sous le nom de ''neural variability quenching'' (atténuation de la variabilité neuronale). Toutefois, une analyse théorique de l'information a montré que l'apport des neurones inhibiteurs sous la forme d'une rétroaction inhibitrice lors de l'apparition d'un stimulus n’améliore significativement la transmission métabolique efficace de l'information que si cette information est transmise par une population de neurones connectés de manière récurrente, plutôt que par un seul neurone. Pour comprendre les principes généraux régissant le codage neuronal, je me suis ensuite focalisé sur l'activité neuronale du système olfactif des insectes. J'ai analysé les potentiels de champ locaux (LFP) et l'activité d’émission de potentiels d’action de NRO d'insectes stimulés avec un nouveau dispositif capable de délivrer des stimuli temporellement précis. L’utilisation de ce stimulateur a permis de démontrer que les NRO des papillons de nuit encodent mieux la durée du stimulus que ce qui était admis jusqu'à présent. Les propriétés des NRO de papillon de nuit se sont révélées très similaires à celles de la majorité des NRO de drosophile, ce qui permet d'unifier les recherches sur ces espèces. En utilisant les enregistrements des LFP, j'ai construit un modèle minimal du NRO du papillon de nuit qui décrit de manière fiable l'activité d’émission de potentiels d’action tout en utilisant seulement quelques paramètres interprétables. Un modèle simple et transférable, capable de décrire la réponse des NRO, est essentiel pour construire un modèle intégratif du système olfactif des insectes. Un tel modèle pourra être utilisé pour étudier l'efficacité métabolique du codage de l'information par l'ensemble du système olfactif et analyser si, dans certaines conditions, les taux d'excitation élevés des neurones du lobe antennaire favorisent réellement cette efficacité. Les résultats de ma thèse constituent donc un pas en avant vers la compréhension des principes généraux régissant le code neuronal.

For most neurons, the information the neuron passes on is contained within the times of sending out electrical pulses - so-called action potentials. It is still not fully understood how to read this „neural code“. The efficient coding hypothesis proposes that due to evolutionary pressures sensory systems evolved to transmit and process information in the most efficient way possible. However, the notion of efficiency seems to be different in different sensory systems. Cortical neurons keep their firing rates low to minimize metabolic expenses. So do insect olfactory receptor neurons (ORNs, the first layer of the olfactory system). Neurons in the insect antennal lobe (the second layer of the olfactory system), on the other hand fully use the space of possible firing rates to encode the maximum information about the odor. In my thesis, I studied how can single cortical neurons and their populations transmit and process information, while keeping metabolic expenses low, and also how the insect olfactory system encodes information about odors encountered in the air. In the part of my thesis about metabolically efficient information transmission I focused mainly on the role of inhibitory neurons in efficient information transmission. Through mathematical analysis and Monte Carlo simulations of spiking neuronal models, I show how can the input from pre-synaptic inhibitory neurons decrease the trial-to-trial variability of the post-synaptic neuron, and by generalizing these results to a recurrent neural network I illustrated how the trial-to-trial variability can decrease with a stimulus-onset, phenomenon known as neural variability quenching. However, an information-theoretical analysis showed that the input from inhibitory neurons in the form of inhibitory feedback with a stimulus onset will only yield significant improvements in metabolically efficient information transmission if the information is being transmitted by a population of recurrently connected neurons, rather than a single neuron. To understand the general principles governing neural coding, I next focused on the neural activity of the insect olfactory system. I analyzed the local field potentials (LFPs) and firing activity of insect ORNs stimulated with a novel odor-delivery device, capable of temporally precise stimulus delivery. These novel recordings showed that moth ORNs are much more capable of encoding the stimulus duration than previously thought. The properties of moth ORNs were revealed to be very similar to the properties of the majority of Drosophila ORNs, which allows the unification of the research on those species. Using the recordings of the LFPs I constructed a minimal model of the moth ORN, which reliably describes the firing activity while using only several interpretable parameters. A simple and transferable model, that can describe the firing activity of the ORNs is essential for building an integrative model of the insect olfactory system. Such a model could be used to study the information-metabolic efficiency of the whole system and analyze if under certain conditions the high firing rates in the antennal lobe actually aid the information-metabolic efficiency. Therefore, the results of my thesis are a step forward to understanding the general principles governing the neural code.