Effet du réchauffement sur l’holobionte corail d'eau froide dans l'Océan Atlantique Nord-est

Effect of the temperature on cold-water coral holobiont in the North-East Atlantic Ocean

• Auteur / Autrice : Mathilde Chemel
• Direction : Franck Lartaud, Pierre E. Galand
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Sciences de la mer
• Date : Soutenance le 19/12/2023
• Etablissement(s) : Sorbonne université
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Sciences de l'environnement d'Île-de-France (Paris ; 1992-....)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Laboratoire d'écogéochimie des environnements benthiques (Banyuls-sur-Mer, Pyrénées-Orientales ; 2012-....)
• Jury : Président / Présidente : Yves Desdevises
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Eve Toulza, Lénaïck Menot
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Sophie Arnaud-Haond, Sam Dupont

Mots clés

Mots clés contrôlés

Changements climatiques

Croissance

Coraux

Holobionte

Effets du climat

Atlantique (océan ; nord-est)

Coraux profonds

Mots clés libres

Coraux d'eau froide

Changements climatiques

Lophelia pertusa

Madrepora oculata

Microbiome

Cold-water corals

Climatic changes

Lophelia pertusa

Madrepora oculata

Microbiome

Résumé

Les coraux d'eau froide, comme Lophelia pertusa et Madrepora oculata, forment de vastes récifs qui constituent des habitats pour diverses communautés biologiques. Ils sont particulièrement menacés par l'augmentation de la température, et les modèles prédisent que la température pourrait encore augmenter de 3 °C dans l'océan Atlantique avant 2100. Des travaux récents ont permis de caractériser l'écologie de ces coraux et de mettre en évidence une dégradation de leur état de santé en réponse à des températures plus basses ou plus élevées. Cependant, les mécanismes moléculaires sous-jacents de leur réponse thermique, à l’échelle de l'holobionte (le corail et son microbiome associé), sont encore mal connus. Comprendre la réponse des coraux d'eau froide au réchauffement des océans, via une approche intégrative est déterminante pour évaluer leur résilience aux futurs changements climatiques. L'objectif de cette thèse était tout d'abord de décrire la dynamique in situ des holobiontes L. pertusa et M. oculata dans un canyon du Golfe de Gascogne (Atlantique Nord-Est) afin de déterminer les différences potentielles entre les populations atlantiques et méditerranéennes au niveau de la croissance et du microbiome. La croissance linéaire moyenne mesurée pour L. pertusa était de 2,4 ± 1,6 mm par an. La mortalité et la casse totales chez M. oculata n’ont pas permis de caractériser la croissance. Parallèlement, la détermination de la communauté microbienne a montré que le microbiome de L. pertusa était différent entre les deux régions avec une grande variabilité à l’échelle du canyon, tandis que M. oculata présentait un microbiome stable dans les différentes régions et une forte association avec certaines bactéries. Deuxièmement, la reproduction de ces deux espèces en Méditerranée a également été étudiée afin de déterminer les différences saisonnières avec la population Atlantique. Les résultats suggèrent une ponte saisonnière de L. pertusa en automne/début de l'hiver, correspondant à la formation de panaches d'eau profonde induits par les tempêtes en Méditerranée, tandis que M. oculata présente une reproduction continue. Le deuxième objectif général était de déterminer la réponse de l'espèce la plus sensible, L. pertusa, aux changements de température à l’échelle de l'holobionte, en utilisant la mesure des paramètres physiologiques (survie, croissance, nutrition et expression des gènes) et la réponse du microbiome. Au cours d'une expérience de deux mois en aquarium, nous avons montré qu'à une augmentation de température de +3 et +5 °C, L. pertusa de l'océan Atlantique Nord-Est présentait une modification de son microbiome parallèlement à une mortalité importante. Une approche métagénomique révèle la présence de gènes marqueurs de facteurs de virulence suggérant que la mort des coraux est due à des infections par des bactéries pathogènes. Dans une seconde expérience, menée à plus long terme, nous avons montré que si une baisse de température de 4 °C n'affectait pas la physiologie et le microbiome de L. pertusa, une augmentation de température de 4 °C entraînait une mortalité massive. Cette mortalité semble être associée à un niveau élevé de stress chez le corail, comme l'atteste l’augmentation de plusieurs gènes liés aux réponses immunitaire, inflammatoire et antioxydante, à la mort cellulaire, à la réparation et l'entretien de l'ADN, mais aussi à la modification de la communauté bactérienne. Nos travaux ont montré que L. pertusa et M. oculata présentent des stratégies de vie distinctes, notamment en termes de croissance, microbiome et reproduction, avec des différences marquées entre les populations. Nos résultats d'expériences en aquarium suggèrent cependant que les L. pertusa de l'Atlantique Nord-Est est aussi sensible au réchauffement que ceux des autres populations et il semble que tous les L. pertusa, indépendamment de la région d'où ils proviennent, seront fortement affectés par une augmentation de +3 °C.

Cold-water corals such as Lophelia pertusa and Madrepora oculata, two key reef-forming species distributed worldwide, form extensive reefs providing highly valuable habitats for diverse biological communities. They are particularly threatened by increasing temperature, as models predict that temperature would further increase by up to 3 °C in the Atlantic Ocean before the end of the century. Recent work has characterised the cold-water coral ecology and has shown degraded health status both in response to lower and increased temperatures in different scleractinian species. However, the underlying molecular mechanisms of their thermal response, including the response at the holobiont level (i.e. the coral host and its associated microbiome), is still poorly known. Understanding the response of cold-water corals to ocean warming using integrative approach is of paramount importance to evaluate their resilience to future water temperatures. The goal of this thesis was firstly to describe the in situ dynamics of the holobiont from L. pertusa and M. oculata in a canyon of the Bay of Biscay (NE Atlantic Ocean) to determine potential differences between Atlantic and Mediterranean populations at the growth and microbiome levels. The average polyp linear growth measured for L. pertusa was 2.4 ± 1.6 mm yr−1, which fall in the lower range compared to previous estimations. Mortality and breakage were total in M. oculata could not allow characterization of growth. Concurrently, the microbial community determination showed that L. pertusa microbiome was versatile between the two regions with high variability within canyons, while M. oculata exhibited stable microbiome across the different regions, with strong association with some bacteria. Secondly, the reproductive biology of those two species in the Mediterranean Sea was also investigated to determine potential seasonal differences with the Atlantic population. The gametogenic cycle suggests a seasonal spawning of L. pertusa in autumn to early winter, corresponding to the formation of storm-induced deep-sea water plumes, while M. oculata shows continuous reproduction, with reproductive features of a species less opportunistic than L. pertusa. The second general objective was to forecast the response of the most sensitive species, L. pertusa, to temperature changes by determining the underlying molecular mechanisms of its thermal response at the holobiont level, using measurement of physiological parameters (survival, growth, nutrition and gene expression) and microbiome response. During a two-months aquaria experiment, we showed that at a +3 and +5 °C temperature increase, L. pertusa from the NE Atlantic Ocean exhibited a modification of its microbiome concomitantly to a large mortality. A metagenomic approach reveals the presence of genes markers for virulence factors suggesting that the death of the corals was due to infections by pathogenic bacteria. In a second experiment, conducted on longer term, we showed that while a 4 °C lower temperature did not affect L. pertusa physiology and microbiome, a 4 °C increase in temperature led to massive mortality. This mortality seems to be associated to a high level of stress in the coral, as attested by the upregulation of number of genes related to immune, inflammatory and antioxidant responses, cell death and apoptosis, DNA repair and maintenance, but also the shift in coral bacterial community towards pathogens and opportunistic bacteria. Our work showed that although living in close association, L. pertusa and M. oculata exhibit distinct living strategies, including growth pattern, microbiome and reproductive biology, but also strong differences among populations. Our results from aquaria experiment suggest however that NE Atlantic L. pertusa are as sensitive to warming as other populations and it appears that all L. pertusa, independently of the region they come from will be strongly impacted by an increase of +3 °C.