Impact des interactions microbiennes sur le cycle biogéochimique du mercure

Impact of microbial interactions on mercury biogeochemical cycle

• Auteur / Autrice : Diva Scuvee
• Direction : Maria Soledad Goñi Urriza, Bahia Khalfaoui Hassani
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Physiologie et biologie des organismes - populations - interactions
• Date : Soutenance le 13/04/2023
• Etablissement(s) : Pau
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale sciences exactes et leurs applications (Pau, Pyrénées Atlantiques ; 1995-)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Institut des sciences analytiques et de physico-chimie pour l'environnement et les matériaux (IPREM UMR 5254) - Institut des sciences analytiques et de physico-chimie pour l'environnement et les materiaux
• Jury : Président / Présidente : David Amouroux
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : David Amouroux, Benjamin Olivier Misson, Alain Dolla, Nicolas Bernet
• Jury : Rapporteur / Rapporteuse : Benjamin Olivier Misson, Alain Dolla

Mots clés

Mots clés contrôlés

Écologie chimique

Teneur en mercure

Microorganismes

Mots clés libres

Micro-organismes

Mercure

Écologie

Bactéries sulfato réductrices

Bactéries sulfo oxydantes

Mercury

Ecology

Microorgansims

Sulfate reducing bacteria

Sulfur oxidizing bacteria

Résumé

Le mercure (Hg) est un métal lourd, qualifié de polluant global de par sa capacité à se disperser dans l'atmosphère. Certains micro-organismes anaérobies possèdent la capacité de transformer le Hg inorganique en méthylmercure (MeHg). La bioaccumulation et la bioamplification du MeHg dans les réseaux trophiques induit de fortes concentrations de MeHg dans les poissons. La consommation par l'homme de poissons contaminés peut engendrer la maladie de Minamata, puisque le MeHg est une neurotoxine. Ces travaux de thèse s'intéressent particulièrement aux micro-organismes sulfato-réducteurs (MSR), principaux acteurs dans la production de MeHg en milieu aquatique. Le rôle majeur des MSR dans la production de MeHg dans les environnements aquatiques est connu depuis des décennies, par des études environnementales qui utilisent le molybdate (Mo) comme inhibiteur de la sulfato-réduction. Néanmoins, dans quel mesure le Mo affecte la méthylation du Hg au-delà de la sulfato-réduction n'est pas connu. Ainsi, dans le premier axe, nous nous sommes intéressés à l'effet du Mo sur la méthylation du Hg par les MSR et sur le cycle biogéochimique du Hg. Nous avons cherché à étudier comment ce métal impact la méthylation du Hg. Les résultats de ce travail montrent pour la première fois que le Mo inhibe la méthylation du Hg par Pseudodesulfovibrio hydrargyri BerOc1 (MSR), non seulement en sulfato-réduction, mais aussi en respiration fumarate. Ces travaux de thèse visent aussi à comprendre comment les interactions entre micro-organismes ayant des rôles écologiques différents peuvent influencer le cycle biogéochimique du Hg. Les interactions entre micro-organismes ayant des rôles écologiques différents vont moduler le cycle du Hg. D'un côté, elles vont favoriser la production de la forme la plus toxique du Hg, le MeHg, ou au contraire, séquestrer le Hg et impacter sa disponibilité pour la production de MeHg. L'étude de l'effet des interactions microbiennes sur le cycle du Hg a été réalisée par une double approche: une approche «bottom up», avec la mise en place de consortia artificiels de microorganismes modèles, impliqués dans le cycle du Hg, du carbone et du soufre, et une approche «top-down», par la culture de consortia à partir d'un biofilm périphytique, connu pour son fort potentiel de production de MeHg. L'approche bottom-up a été mise en place pour déterminer comment les interactions liées au cycle du soufre peuvent affecter la production du MeHg. En effet le Hg(II) possède une forte affinité pour le sulfure. Ce dernier est produit à des fortes concentrations par les MSR en métabolisme de sulfato-réduction. L'activité de sulfo-oxydation de certains microorganismes pourrait donc impacter la biodisponibilité du HgII pour la méthylation. Deux souches modèles phototrophes anoxygéniques sulfo-oxydantes ont été choisies donc dans ce travail : Allochromatium vinosum DSM180, bactérie pourpre sulfureuse, et Rhodobacter capsulatus SB1003, bactérie pourpre non sulfureuse, capable de réduire le HgII. Des cocultures avec Desulfobulbus propionicus 1pr3, bactérie sulfato-réductrice méthylant le HgII ont été réalisées. Nos résultats montrent que la présence de A. vinosum DSM180 augmente la production de MeHg par D. propionicus 1pr3, mais R. capsulatus SB1003 n'a aucun effet sur cette méthylation. R. capsulatus SB1003 a également perdu sa capacité de réduction du HgII dans les conditions réalisées de cocultures. En parallèle, l'approche «top-down» a été réalisée dans le but de caractériser les microorganismes impliqués dans la production de MeHg dans le périphyton de la plante aquatique, Ludwigia sp, connu pour son fort potentiel de méthylation de Hg. La culture des consortia a permis d'obtenir en culture une large diversité de microorganismes impliqués dans la méthylation du Hg et l'étude de la composition des consortia et des communautés microbiennes in situ a permis de proposer un modèle sur les interactions pouvant avoir lieu dans ces environnements complexes.

Mercury (Hg) is a heavy metal, qualified as a global pollutant due to its capacity to disperse in the atmosphere. Some anaerobic microorganisms are able to convert inorganic Hg into methylmercury (MeHg). The bio-accumulation and bio-amplification of MeHg in food webs induces high concentrations of MeHg in fish. Human consumption of contaminated fish can cause Minamata disease, since MeHg is neurotoxic. Different microorganisms participate in the biogeochemical cycle of Hg in the environment, such as the production of MeHg.This thesis work is particularly focused on sulfate-reducing microorganisms (SRM), the main actors in the production of MeHg in aquatic environments. The major role of SRMs in the production of MeHg in aquatic environments has been known for decades, thanks to the environmental studies using molybdate as a sulfate reduction inhibitor. However, the extent to which molybdate affects mercury methylation beyond sulfate reduction is not known. Thus, in the first part of this work, we were interested on the effect of molybdate on the methylation of Hg by sulfate-reducing bacteria and on the biogeochemical cycle of Hg. The study focuses on how this metal may affect methylation of Hg. The results of this work show for the first time that molybdate inhibits the methylation of Hg by Pseudodesulfovibrio hydrargyri BerOc1 (MSR), not only in sulfate reduction, but also in fumarate respiration.This thesis work also aims to understand how interactions between microorganisms with different ecological roles influence the biogeochemical cycle of Hg. The idea is that the interactions between microorganisms with different ecological roles may modulate Hg cycle. These interactions may either promote the production of the most toxic form of Hg, MeHg, or on the contrary, sequester Hg and affect its bioavailability necessary for the production of MeHg. The study of the effect of microbial interactions on the Hg cycle was carried out using two approaches: a ''bottom up'' approach, by creating artificial consortia using model microorganisms involved in the cycles of Hg, carbon and sulfur, and a “top-down” approach, by cultivating the consortia from a periphytic biofilm, a strong producer of MeHg.The bottom-up approach was performed in order to determine how microbial interactions associated to the sulfur cycle affect the production of MeHg. Indeed Hg(II) has a strong affinity to sulfide. The latter is produced in high concentrations by the SRMs in sulfate reduction metabolism. The sulfo-oxidation activity of certain microorganisms could therefore impact the bioavailability of Hg(II) for methylation. Two anoxygenic sulfooxidizing phototrophic model strains were therefore chosen in this work: Allochromatium vinosum DSM180, a sulfurous purple bacterium, and Rhodobacter capsulatus SB1003, a non-sulphurous purple bacterium, capable of reducing Hg(II). Co-cultures using Desulfobulbus propionicus 1pr3, a sulfate-reducing bacterium methylating Hg(II) were therefore carried out. Our results show that the presence of A. vinosum DSM180 increases the production of MeHg by D. propionicus 1pr3, but R. capsulatus SB1003 has no effect on this methylation. R. capsulatus SB1003 also lost its Hg(II) reducing ability under the co-culture conditions.In parallel, the ''top-down'' approach was carried out with the aim of characterizing the microorganisms involved in the production of MeHg in the periphyton of the aquatic plant, Ludwigia sp, known for its high potential for Hg methylation. Using consortia approach for microbial cultivation made it possible to obtain a large diversity of microorganisms involved in the methylation of Hg. The study of the composition of the consortia and of the microbial communities in situ lead to propose a model on the microbial interactions that can take place in these complex environments.