Histoire génomique d’une espèce pérenne méditerranéenne emblématique ˸ diversité génétique, structure, admixture, trace de sélection et adaptation local des populations naturelles d’olivier de l’ouest du Bassin Méditerranéen

A genomic tale of an emblematic Mediterranean perennial species˸ genetic diversity, structure, admixture, footprints of selection and local adaptation of western Mediterranean Basin naturally occurring populations of olive trees

• Auteur / Autrice : Lison Zunino
• Direction : Evelyne Costes, Bouchaïb Khadari, Philippe Cubry, Gautier Sarah
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Biologie et Ecologie Evolutives
• Date : Soutenance le 19/12/2023
• Etablissement(s) : Montpellier, SupAgro
• Ecole(s) doctorale(s) : Biodiversité, Agriculture, Alimentation, Environnement, Terre, Eau
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Amélioration Génétique et Adaptation des Plantes/UMR AGAP Montpellier
• Jury : Président / Présidente : Olivier François
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Olivier François, Laurence Després, Thibault Leroy, Laurène Gay
• Jury : Rapporteur / Rapporteuse : Laurence Després, Thibault Leroy

Mots clés

Mots clés libres

Génome-Environnement

Génomique des populations

Olea europaea ssp. europaea var. sylvestris

Histoire évolutive

Flux de gène cultivé-Sauvage

Genome-Environment association

Population genomics

Olea europaea subsp. europaea var. sylvestris

Evolutionary history

Crop-To-Wild gene flow

Résumé

Les changements climatiques ont lieu depuis des millions d'années, avec des phases successives de réchauffement et de refroidissement. Par exemple, plusieurs événements de glaciation se sont produits au cours du Miocène, du Pliocène et du Pléistocène, entraînant d'importants déplacements et extinctions d'espèces. Cependant, le changement global actuel est différent de ceux du passé, il se produit très rapidement en raison de l'augmentation des activités anthropiques. Dans ce cadre, la connaissance et la compréhension des mécanismes évolutifs d'adaptation des espèces à leur environnement pourrait contribuer à atténuer les effets des changements actuels. Ce mécanisme est particulièrement complexe chez les plantes pérennes et constitue actuellement un enjeu majeur d’étude en biologie évolutive et en écologie. L’apport des nouvelles techniques de séquençage et d’analyse des données en génomique permet d’étudier l’adaptation locale de ces plantes en milieu naturel sur la base de données moléculaires. L'olivier (Olea europaea L.) est une espèce pérenne emblématique du bassin méditerranéen, pouvant vivre des milliers d'années. La forme cultivée et la forme sauvage coexistent dans la même aire de distribution. Des flux génétiques existent entre ces deux groupes, donnant lieu à l'émergence en milieu naturel, en plus des populations sauvages, à des populations admixées et férales. Il est actuellement impossible de distinguer les vrais oliviers sauvages des oliviers admixés et cultivés dans l'environnement naturel en raison de l'absence de traits morphologiques discriminants facilement mesurables. Cette distinction n’est possible que par l’utilisation de marqueurs génétiques. Cette thèse aborde la question de l'adaptation locale des populations d'oliviers sauvages de l'ouest du bassin méditerranéen, à travers trois sous-questions : (1) Quelle est la diversité génétique et la structure génétique des oliviers en milieu naturel ? (2) Quelles parties du génome sont soumises à la sélection ? (3) Quels sont les loci potentiellement liés aux variations environnementales ? Pour examiner la structure génétique et la diversité des oliviers sauvages, nous avons échantillonné 27 populations comprenant chacune 12 à 15 arbres, d'oliviers sauvages présumés le long d'un gradient nord-sud en France, en Espagne et au Maroc. Nous avons utilisé des sondes de séquençage ciblées sur les gènes annotés du génome de référence ''Farga'' pour analyser leurs caractéristiques génomiques. En plus des populations naturelles, nous avons séquencé des accessions d'oliviers cultivés de la collection mondiale de Marrakech et une population d'oliviers sauvages originaire du sud de la Turquie. L'analyse génétique a révélé l’existence de vrais oliviers sauvages tous aussi bien dans le sud de la France, qu’en Corse, en Espagne et au Maroc ; mais aussi la présence de nombreux oliviers admixés en milieu naturel. Cette présence majoritaire d’olivier admixés au sein du même environnement que les sauvages, pose question sur le processus d’adaptation locale qui aurait pu être facilité par le flux de gène provenant du compartiment cultivé. Ces résultats nous ont conduit à examiner les différences de traces de sélection entre le groupe admixé, le groupe sauvage et le groupe cultivé, nous renseignant ainsi sur leur histoire évolutive. Nous avons ensuite examiné l’adaptation locale potentielle du groupe admixé et du groupe sauvage à travers l’étude d'association génome-environnement. Notre objectif était d'abord de déterminer si les populations sont localement adaptées à leur environnement et ensuite d'identifier les gènes impliqués dans ce processus, ainsi que leurs fonctions. En comparant le groupe des admixés et le groupe des sauvages, nous avons pu identifier des différences dans les signatures d’adaptation locale. Ces résultats ouvrent la voie à des études futures visant à déterminer le potentiel adaptatif de l’olivier face au changement global.

Global changes occurred for millions of years, with consecutive warming and cooling phases. For instance, multiple events of glaciation took place during the Miocene, Pliocene and Pleistocene, leading to significant species shifts or extinctions. However, current global change is distinct from past events as it is occurring very rapidly due to increased anthropogenic activities. Our assumption is that knowledge and comprehension of potential adaptation of species to climate may help to mitigate the effects of current changes. The adaptation and evolution are especially challenging for perennial plants and are a very important issue in evolutionary biology and ecology today. By looking at their genome, we can understand their potential local adaptation to the current environment. Olive tree, (Olea europaea L.), is an iconic perennial species from the Mediterranean Basin, which can live thousands of years. Cultivated and wild forms coexist within the same Mediterranean distribution range. Moreover, gene flow between wild and crop olives has been evidenced, leading to the emergence of admixed populations in the natural environment as well as populations escaped from cultivated olive. It is currently impossible to distinguish between genuine wild, admixed and cultivated olive trees in the natural environment because of the absence of distinct morphological features, so these forms can only be distinguished using genetic markers.My PhD is addressing the question of local adaptation to the environment of western wild olive populations of the Mediterranean basin, through three sub-questions: (1) What is the genetic diversity and the genetic structure of naturally occurring olive trees? (2) Which parts of the genome are under selective pressure? (3) Which loci are linked to climate? To investigate the genetic structure and diversity of wild olive trees, we sampled 27 populations with 12 to 15 trees each of assumed wild olives along a north-south gradient in France, Spain and Morocco. We used newly developed target sequencing probes based on annotated genes from the publicly available reference genome ‘Farga’ to access part of their genome. In addition, we target sequenced accessions of cultivated olive trees from the worldwide collection of Marrakech and from a Turkish wild olive trees population. The genetic analysis revealed the occurrence of genuine wild olive trees in all countries of the sampling but also extensive presence of admixed populations in native environments. The presence of more admixed populations in the natural environment of genuine wild populations, addresses questions about their evolutionary process in that environment, which could have been facilitated by gene flow from the cultivated olive. These results led us to look at the potential adaptation, more especially on the difference of selection of parts of genomes between admixed populations and genuine wild populations which gave clues about their parallel evolutionary histories. Moreover, we looked at their potential local adaptation to their current natural environment by examining associations between climatic and topographic data with their genomic variation by the use of genome-environment association studies. Our aim was first to determine whether the populations exhibited local adaptation to their environment and second to identify potential climate-selected genes and their putative functions. By comparing admixed and wild groups, we were able to identify potential differences in SNP selection by environment. This baseline study may pave the way for future studies aimed at determining their adaptive potential to global change.