Rôle des oiseaux sauvages et péri-domestiques dans la dissémination de la résistance aux antibiotiques

Role of wild and peri-domestic birds in the spread of antibiotic resistance

• Auteur / Autrice : Meriem Souguir
• Direction : Marisa Haenni, Wejdene Mansour
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Microbiologie
• Date : Soutenance le 12/12/2023
• Etablissement(s) : Lyon 1 en cotutelle avec Université de Sousse (Tunisie)
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Interdisciplinaire Sciences-Santé (Villeurbanne ; 1995-....)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Agence nationale de sécurité sanitaire de l'alimentation, de l'environnement et du travail (France ; 2010-....)
• Jury : Président / Présidente : Ali Mtiraoui
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Marisa Haenni, Wejdene Mansour, Benoît Doublet, Chedly Chouchani, Ouajdi Souilem, Anne Vianney
• Jury : Rapporteur / Rapporteuse : Benoît Doublet, Chedly Chouchani

Mots clés

Mots clés contrôlés

Bactéries -- Effets des médicaments

Oiseaux des villes

Résistance aux antibiotiques

Oiseaux migrateurs

Mots clés libres

Résistance aux antibiotiques

Escherichia coli

Escherichia marmotae

BLSE

Pigeons

Etourneaux

IncHI2

VIM-2

Antimicrobial resistance

Escherichia coli

Escherichia marmotae

BLSE

Pigeons

IncHI2

VIM-2

European starlings

Résumé

Le phénomène de la résistance aux antibiotiques (RAM) constitue une menace majeure pour la santé publique mondiale qui dépasse les frontières géographiques. Une approche ''One Health'' globale et multisectorielle (englobant l’Homme, l’animal et l’environnement) est aujourd’hui nécessaire pour comprendre la dynamique de diffusion de la résistance dans différents écosystèmes. La faune sauvage, et plus particulièrement les oiseaux sauvages migrateurs, constituent un réservoir important et diversifié de bactéries et de gènes de résistance, et pourrait jouer un rôle clé dans la dissémination mondiale de la RAM. Les données sur la RAM dans les oiseaux sauvages étant lacunaires à l’échelle mondiale, le projet de cette thèse était d’évaluer l’ampleur du fardeau de la RAM et sa dynamique de transmission dans deux contextes spécifiques en Tunisie, les oiseaux sauvages migrateurs (étourneaux, Sturnus vulgaris) et les oiseaux péri-domestiques (pigeons urbains, Columbia livia). La caractérisation moléculaire des bactéries résistantes isolées du microbiote intestinal de ces oiseaux a montré qu’ils étaient des réservoirs significatifs d’Enterobacterales porteuses de résistances aux céphalosporines de dernières générations (de type BLSE et AmpC), qui sont des antibiotiques critiques selon l’OMS. Nos résultats ont montré que la résistance diffuse d’une part grâce à des plasmides à caractère pandémiques tels que IncHI2/ST3 chez les étourneaux ou IncF/F-:A-:B53 chez les pigeons, et d’autre part grâce à des clones épidémiques comme par exemple E. marmotae ST133 chez les étourneaux ou E. coli ST8149 et ST5584 chez les pigeons. Par ailleurs nous avons aussi rapporté la présence d’une carbapénémase de type VIM-2 chez Pseudomonas putida qui constitue la deuxième détection de cette enzyme chez les pigeons à l’échelle mondiale. Ces études, les premières en Tunisie et en Afrique pour les étourneaux, confirment que ces oiseaux sont d'importants réservoirs et vecteurs potentiels de bactéries et de gènes de résistance d’importance clinique. L’origine de ces souches reste à explorer, mais une seule source anthropique semble peu probable. Nos travaux ouvrent la voie à des futures recherches sur les facteurs de propagation de la RAM chez ces oiseaux et sur l’évaluation des risques potentiels pour la santé humaine.

The phenomenon of antibiotic resistance (AMR) represents a major threat to global public health, transcending geographical boundaries. A global, multi-sectoral ''One Health'' approach (encompassing humans, animals, and the environment) is now needed to understand the dynamics of resistance spread in different ecosystems. Wildlife, and migratory wild birds in particular, constitute a large and diverse reservoir of resistant bacteria and resistance genes, and could play a key role in the global spread of AMR. As data on AMR in wild birds are scarce worldwide, the aim of this thesis was to assess the extent of the AMR burden and its transmission dynamics in two specific contexts in Tunisia: migratory wild birds (starlings, Sturnus vulgaris) and peri-domestic birds (urban pigeons, Columbia livia). Molecular characterization of resistant bacteria isolated from the intestinal microbiota of these birds showed them to be significant reservoirs of Enterobacterales carrying resistance to last generations cephalosporins (ESBL and AmpC types), which are critical antibiotics according to the WHO. Our results show that resistance spreads via pandemic plasmids such as IncHI2/ST3 in starlings or IncF/F-:A-:B53 in pigeons, and via epidemic clones such as E. marmotae ST133 in starlings or E. coli ST8149 and ST5584 in pigeons. We also reported the presence of a VIM-2 carbapenemase in Pseudomonas putida, the second detection of this enzyme in pigeons worldwide. These studies, the first in Tunisia and Africa for starlings, confirm that these birds are important reservoirs and potential vectors of bacteria and resistance genes of clinical importance. The origin of these strains remains to be explored, but a single anthropogenic source seems unlikely. Our work paves the way for future research on the factors involved in the spread of AMR in these birds, and for risk assessment studies of AMR on human health.