Etude globale de la domestication virale chez les insectes parasitoïdes

Global study of viral domestication in parasitoid insects

• Auteur / Autrice : Benjamin Guinet
• Direction : Julien Varaldi
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Génomique évolutive
• Date : Soutenance le 21/03/2023
• Etablissement(s) : Lyon 1
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Evolution Ecosystèmes Microbiologie Modélisation (Lyon ; 1999-....)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Laboratoire de Biométrie et Biologie Evolutive
• Jury : Président / Présidente : Céline Brochier-Armanet
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Richard Cordaux, Élisabeth Huguet, Tanja Schwander, Sébastian Lequime, Clément Gilbert
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Richard Cordaux, Élisabeth Huguet, Tanja Schwander

Mots clés

Mots clés contrôlés

Guêpes parasites

Insectes parasitoïdes

Génétique de l'évolution

Domestication

Évolution

Virus

Mots clés libres

THG

EVE

Domestication

Virus

Parasitoïde

HGT

EVE

Domestication

Virus,

Parasitoid

Résumé

L'endogénisation accidentelle d'éléments viraux dans les génomes eucaryotes peut parfois apporter des avantages évolutifs importants, donnant lieu à leur rétention à long terme, c'est-à-dire à la domestication virale. Par exemple, chez certaines guêpes endoparasitoïdes (dont les stades immatures se développent à l'intérieur de leurs hôtes), la propriété de fusion membranaire des virus à ADN double brin a été domestiquée à plusieurs reprises suite à des endogénisations ancestrales. Les gènes endogénisés fournissent aux guêpes femelles un outil pour injecter des facteurs de virulence qui sont essentiels au succès du développement de leur progéniture. Dans ce contexte, mon travail de thèse représente une tentative de clarifier cette relation étroite entre le mode de vie endoparasitoïde et les phénomènes de domestication spécifiques de ces virus. Lors de mes travaux de thèse, nous avons testé l'hypothèse selon laquelle le mode de vie endoparasitoïde aurait favorisé l'endogénisation et la domestication des virus. Pour cela, nous avons analysé 124 génomes d'Hyménoptères répartis dans la diversité des Hyménoptères comprenant des espèces libres et parasitoïdes. Nos analyses mettent en évidences que les virus à ADNdb sont effectivement plus fréquemment endogénisés et domestiqués et qu'ils le sont plus fréquemment dans les génomes de guêpes endoparasitoïdes. Ces résultats impliquent donc que l'endoparasitoïdisme est un facteur qui favorise les évènements de domestications, très probablement puisque les gènes viraux ainsi domestiqués leur permettent d'échapper à l'immunité de l'hôte. Puisque l'endogénisation d'un virus nécessite un contact entre ce virus et l'insecte, nous présumions retrouver des traces de virus encore infectieux chez plusieurs espèces du premier jeu de donnée. Ainsi, en analysant les données de séquençage, nous avons pu identifier plusieurs virus précédemment inconnus chez ces guêpes, y compris des proches parents d'un virus filamenteux précédemment décrit (LbFV) qui manipule le comportement de ponte des guêpes femelles qu'il infecte, favorisant ainsi sa propre transmission. Dans un travail collaboratif avec l'équipe IRBI de Tours, nous avons décrit en détail ces nouveaux virus filamenteux, qui semblent préférentiellement liés au mode de vie des endoparasitoïdes. En outre, nous proposons qu'ils forment une nouvelle famille virale, que nous recommandons de nommer Filamentoviridae. En combinant les résultats des deux recherches précédentes, nous présentons dans le troisième projet un exemple concret d'une interaction étroite entre un de ces virus filamenteux et une lignée de guêpes endoparasitoïdes de la tribu Eucoilini qui a conduit à la domestication de ce virus il y a 75 millions d'années. Autour de cette période, les hôtes de ces guêpes ont commencé à se diversifier, indiquant que la domestication de ces virus a probablement eu un rôle important dans la capacité de ces guêpes à s'adapter à leurs hôtes. En conclusion, ces découvertes nous ont permis de mieux appréhender l'histoire évolutive des virus à ADNdb et leurs liens privilégiés avec les guêpes endoparasitoïdes. Par ailleurs, l'implication des Filamentoviridae dans la biologie des Eucoilini soulève la question de leur rôle dans la biologie d'autres espèces d'endoparasitoïdes, que ce soit via une manipulation comportementale ou une domestication intra-génomique.

The accidental endogenisation of viral elements in eukaryotic genomes can sometimes provide important evolutionary advantages, leading to their long-term retention, i.e. viral domestication. For example, in some endoparasitoid wasps (whose immature stages develop inside their hosts), the membrane-fusion property of double-stranded DNA viruses has been domesticated repeatedly as a result of ancestral endogenisations. Endogenised genes provide female wasps with a tool to inject virulence factors that are essential for the successful development of their offspring. In this context, my thesis work represents an attempt to clarify this close relationship between the endoparasitoid lifestyle and the specific domestication phenomena of these viruses. In my thesis work, we tested the hypothesis that the endoparasitoid lifestyle favoured the endogenisation and domestication of viruses. For this purpose, we analysed 124 Hymenoptera genomes distributed in the Hymenoptera diversity including free-living and parasitoid species. Our analyses show that dsDNA viruses are indeed more frequently endogenised and domesticated and that they are more frequently endogenised in the genomes of endoparasitoid wasps. These results imply that endoparasitoidism is a factor that favours domestication events, most likely because the domesticated viral genes allow them to escape host immunity. Since endogenisation of a virus requires contact between the virus and the insect, we assumed that traces of still-infectious virus would be found in several species in the first dataset. Thus, by analysing the sequencing data, we were able to identify several previously unknown viruses in these wasps, including close relatives of a previously described filamentous virus (LbFV) that manipulates the egg-laying behaviour of the female wasps it infects, thereby promoting its own transmission. In a collaborative work with the IRBI team of Tours, we have described in detail these new filamentous viruses, which seem to be preferentially linked to the life style of endoparasitoids. Furthermore, we propose that they form a new viral family, which we recommend to name Filamentoviridae. Combining the results of the two previous research projects, we present in the third project a concrete example of a close interaction between one of these filamentous viruses and a lineage of endoparasitoid wasps of the tribe Eucoilini that led to the domestication of this virus 75 million years ago. Around this time, the hosts of these wasps began to diversify, indicating that the domestication of these viruses probably had an important role in the ability of these wasps to adapt to their hosts. In conclusion, these findings have allowed us to better understand the evolutionary history of dsDNA viruses and their privileged relationship with endoparasitoid wasps. Furthermore, the involvement of Filamentoviridae in the biology of Eucoilini raises the question of their role in the biology of other endoparasitoid species, either through behavioural manipulation or intra-genomic domestication.