Plasticité phénotypique et potentiel adaptatif chez le champignon phytopathogène Fusarium graminearum en réponse aux changements environnementaux

Phenotypic plasticity and adaptive potential under abiotic stresses in the phytopatogenic fungus Fusarium graminearum

• Auteur / Autrice : Antoine Vajou
• Direction : Marie Foulongne
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Génétique
• Date : Soutenance le 12/12/2023
• Etablissement(s) : Bordeaux
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Sciences de la vie et de la santé (Talence, Gironde ; 1993-....)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Mycologie et sécurité des aliments (Villenave d'Ornon)
• Jury : Président / Présidente : Sven Saupe
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Anne-sophie Walker, Christophe Lemaire, Cécile Robin, Philippe Silar
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Anne-sophie Walker, Christophe Lemaire

Mots clés

Mots clés contrôlés

Céréaliculture

Changements climatiques

Mycotoxines

Plasticité phénotypique

Gibberella fujikuroi

Mots clés libres

Changement climatique

Plasticité phénotypique

Adaptation

Mycotoxines

Climate change

Phenotypic plasticity

Adaptation

Mycotoxins

Résumé

Fusarium graminearum est l'un des principaux agents responsables de la fusariose de l'épi, une maladie mondiale affectant les cultures céréalières, dont la présence peut conduire à la contamination des grains par des mycotoxines chimiquement stables et nocives. Dans un contexte de changement climatique, il est indispensable de comprendre la capacité d’adaptation de F. graminearum afin de mieux anticiper le risque épidémique lié à l’émergence potentielle de nouveaux isolats adaptés. Le potentiel adaptatif d’une espèce aux changements environnementaux est lié à sa capacité d’évolution génétique et à la plasticité phénotypique des individus de la population. La plasticité phénotypique permet notamment de répondre immédiatement à des modifications de l’environnement. Nous avons caractérisé la plasticité phénotypique pour la production en mycotoxine et la croissance in vitro, entre une condition témoin et une condition traitée pour quatre environnements différents : température (E1), composante oxydative (E2), disponibilité en eau (E3) et concentration d’azote du milieu (E4). Nous avons observé que la plasticité phénotypique est variable entre les environnements, les phénotypes et les génotypes suggérant le caractère ubiquitaire de la plasticité phénotypique ainsi que son contrôle génétique. Ensuite, le déterminisme génétique de la plasticité a été étudié à travers une approche de génomique des populations utilisant une étude d’association pangénomique (GWAS) par séquençage du génome entier (WGS). À notre connaissance, il s’agit de la première approche GWAS appliquée aux champignons toxinogènes caractérisant la plasticité phénotypique mise en oeuvre à ce jour. Nous avons montré que la plasticité phénotypique est sous déterminisme génétique complexe notamment par une architecture liée au modèle épistatique de la plasticité phénotypique, même si l’hypothèse d’une base épigénétique reste probable. Dans une autre partie, nous avons étudié si la mutation est en lien avec la capacité d’adaptation de F. graminearum. Nous avons réalisé une évolution expérimentale afin d’explorer la dynamique mutationnelle sous pression de sélection selon différents modes de propagation (mycélium et conidiospores). De faibles différences entre le 1er et 19ème cycle de propagation sont observées dans les phénotypes des souches ainsi que très peu de mutations ont été retrouvées (seulement pour la propagation végétative). Des hypothèses liées à une pression de sélection insuffisante ou à de la dérive génétique ont été évoqués aux regards de ces résultats. Ensemble, ces résultats posent des bases nouvelles sur l’adaptation phénotypique et génétique du champignon phytopathogène F. graminearum face au changement climatique.

Fusarium graminearum is a major cause of Fusarium head blight, a worldwide disease affecting cereal crops, the presence of which can lead to contamination of grain with chemically stable and harmful mycotoxins. In the context of climate change, it is essential to understand the adaptive capacity of F. graminearum in order to better anticipate the epidemic risk associated with the potential emergence of new adapted isolates. The ability of a species to adapt to environmental change is linked to its capacity for genetic evolution and the phenotypic plasticity of individuals in the population. Phenotypic plasticity allows for an immediate response to changes in the environment. We characterized phenotypic plasticity for mycotoxin production and in vitro growth, between a control condition and a treated condition for four different environments: temperature (E1), oxidative component (E2), water availability (E3) and environmental nitrogen concentration (E4). We observed that phenotypic plasticity was variable between environments, phenotypes, and genotypes, suggesting the ubiquitous nature of phenotypic plasticity as well as its genetic control. The genetic determinism of plasticity was then investigated by a population genomics approach using a genome-wide association study (GWAS) by whole genome sequencing (WGS). To our knowledge, this is the first GWAS approach applied to toxigenic fungi to characterize phenotypic plasticity. We showed that phenotypic plasticity is under complex genetic determinism, in particular through an architecture associated with the epistatic model of phenotypic plasticity, although the hypothesis of an epigenetic basis remains probable. In another part, we investigated whether the mutation is linked to the adaptive capacity of F. graminearum. In another part, we investigated whether mutation is related to the adaptive capacity of F. graminearum. We carried out an experimental evolution to study the mutation dynamics under selection pressure according to different propagation modes (mycelium and conidiospores). Slight differences between the 1st and 19th propagation cycles are related to the phenotypes of the strains and very few mutations were found (only for vegetative propagation). Hypotheses related to insufficient selection pressure or genetic drift have been raised in relation to these results. Taken together, these results provide new insights into the phenotypic and genetic adaptation of the phytopathogenic fungus F. graminearum to climate change.