Réponse à l'échelle génomique des communautés planctoniques au réchauffement climatique et conséquences sur leur biogéographie

Response at the genomic scale of plankton communities to climate change and consequences on their biogeographies

• Auteur / Autrice : Paul Frémont
• Direction : Olivier Jaillon, Marion Gehlen
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Écologie
• Date : Soutenance le 08/11/2022
• Etablissement(s) : université Paris-Saclay
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Structure et Dynamique des Systèmes Vivants
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Génomique métabolique (Evry, Essonne ; 2000-....) - Génomique métabolique
• Partenaire(s) de recherche : référent : Université d'Évry-Val-d'Essonne (1991-....)
• Partenaire(s) de recherche : graduate school : Université Paris-Saclay. Graduate School Life Sciences and Health (2020-....)
• Jury : Président / Présidente : Hélène Morlon
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Olivier Jaillon, Marion Gehlen, Laurent Bopp, Sakina-Dorothée Ayata, Christophe Ambroise, Samuel Chaffron
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Laurent Bopp, Sakina-Dorothée Ayata

Mots clés

Mots clés contrôlés

Biogéographie

Modèles écologiques

Changements climatiques

Mots clés libres

Plancton

Omiques environnementales

Changement climatique

Tara Océans

Modélisation

Plankton

Environmental omics

Climate change

Tara Oceans

Modeling

Résumé

Le plancton marin est constitué d'organismes microscopiques allant des virus jusqu'aux petit métazoaires en passant par les bactéries et les protistes. Il est transporté passivement par les courants, prospère sur l'ensemble des océans et a plusieurs rôles cruciaux au sein du système Terre. Le phytoplancton permet par la photosynthèse la production primaire de matière organique dans les océans soutenant l'ensemble des réseaux trophiques océaniques. Le plancton participe aussi à la pompe à carbone biologique, mécanisme par lequel la matière organique sédimente vers les fonds marins et y est stockée. Il est aujourd'hui primordial d'évaluer et projeter la réponse du plancton au changement climatique provoqué par la combustion des énergies fossiles. Dans cette thèse, j'étudie cette question sous le prisme de la biogéographie, discipline s'intéressant à la distribution des organismes dans et en interaction avec leur milieu à travers le temps et l'espace. Dans une première partie, j'étudie à l'aide des données omiques des expéditions Tara Océans et des modèles climatiques la distribution du plancton dans les océans et sa réponse au changement climatique. Il est mis en évidence un partitionnement des océans en provinces génomiques dépendant de la taille des organismes. Ces provinces sont mises en relation avec les paramètres physico-chimiques à l'aide de techniques de machine learning et extrapolées à l'ensemble des océans. Un ensemble de « génomes signatures » pour chaque province est aussi mis en évidence. Une importante réorganisation des provinces en réponses au changement climatique est projetée sur environ 50% des océans d'ici la fin du siècle. D'importants changements en composition du plancton sont projetés et mis en lien avec une diminution de 4% de la pompe à carbone biologique ce qui aurait un effet aggravant sur le changement climatique. Dans une seconde partie, j'étudie les changements de l'expression des gènes du plancton eucaryote le long de la transition entre l'océan Atlantique Nord et le bassin Arctique. Parmi les variables physiques, la température est la variable expliquant le mieux les changements transcriptionnels. L'analyse fonctionnelle des gènes corrélant avec le gradient fort de température révèle une stratégie commune d'acclimatation des algues eucaryotes. Cette stratégie inclut d'importants changements dans la machinerie d'expression génétique mais aussi la surexpression d'un ensemble de fonctions liées à l'acclimatation au froid. A l'échelle des communautés, des processus liés à la maintenance du pool protéique et de la machinerie transcriptionnelle semblent plus actifs dans l'arctique. Dans une troisième partie, je développe un modèle mécanistique basé individu de communauté de phytoplancton structurée par la taille et advectée dans un champ de vitesse imitant la circulation océanique Nord Atlantique. Le modèle représente les principaux groupes de phytoplancton: les cyanobactéries, les algues eucaryotes et les diatomées. Les caractéristiques écologiques de bases résultant de simulations sont présentées : α-diversité, biogéographie et biomasse. Une attention est apportée à l'importance du nombre de particules modélisées et son impact sur la diversité maximale représentée ainsi que l'influence des courants sur les niches écologiques des organismes modélisés. Cette thèse aborde des sujets et enjeux fondamentaux de l'écologie contemporaine et son apport s'inscrit dans la révolution omique du début du XXIème siècle. Une biogéographie génomique du plancton est proposée et sa réponse au réchauffement climatique est explorée. L'analyse omique in situ de la physiologie des algues unicellulaires du plancton à l'échelle de la communauté permet de mettre en évidence leurs capacités d'acclimatation directement dans leur milieu de vie. Enfin, le modèle basé individu du phytoplancton permet d'explorer théoriquement de nombreuses questions écologiques à mettre en lien dans le futur avec l'analyse des données omiques.

Microscopic marine plankton are organisms ranging from viruses to small metazoans, bacteria and protists. Plankton is transported passively by the currents, thrives in every oceans and plays a crucial role in the Earth system. Through photosynthesis, phytoplankton drives primary production and the resulting flux of organic matter supports the entire oceanic food web. Plankton also participates in the biological carbon pump, a mechanism by which organic matter sediments to the seabed and is stored there. Today it is essential to assess and project the response of plankton to climate change caused by the burning of fossil fuels. In this thesis, I study this issue through the lens of biogeography, a discipline that focuses on the distribution of organisms in and interacting with their environment through time and space. In a first part, I study the distribution of plankton in the global oceans and its response to climate change using omics data from the Tara Oceans expeditions and climate models. A partitioning of the oceans into genomic provinces depending on the size of the organisms is described. These provinces are related to physico-chemical parameters using machine learning techniques and extrapolated to the whole ocean. A set of "signature genomes" for each province is also highlighted. A major reorganization of the provinces in response to climate change is projected over approximately 50% of the oceans by the end of the century. Important changes in plankton composition would result in a decrease by 4% of the global carbon export flux, which would have an aggravating effect on climate change. In a second part, I study the changes in gene expression of eukaryotic plankton along the transition between the North Atlantic Ocean and the Arctic basin. Among the physical variables, temperature is the variable that best explains transcriptional changes. Functional analysis of genes correlating with the strong temperature gradient reveals a common acclimation strategy of eukaryotic algae. This strategy includes important changes in the gene expression machinery but also overexpression of a set of functions related to cold acclimation. At the community level, processes related to the maintenance of the protein pool and the transcriptional machinery seem to be more active in the Arctic. In a third part, I develop a mechanistic individual based model of a size-structured phytoplankton community advected in a velocity field mimicking the North Atlantic Ocean circulation. The model represents the main phytoplankton groups: cyanobacteria, eukaryotic algae and diatoms. Basic ecological characteristics resulting from simulations are presented: α-diversity, biogeography and biomass. Attention is given to the importance of the number of particles modeled and its impact on the maximum diversity represented as well as the influence of currents on the ecological niches of the modeled organisms. This thesis addresses fundamental topics and challenges in contemporary ecology and it contributes to the ongoing omic revolution of the early 21st century. A genomic biogeography of plankton is proposed and its response to global warming is explored. The in situ omics analysis of the physiology of unicellular planktonic algae at the community scale highlights their acclimatization capacities directly in their living environment. Finally, the individual based model of phytoplankton allows to explore theoretically many ecological questions to be linked in the future with the analysis of omic data.