Systèmes endosymbiotiques héritables chez les tiques

Heritable endosymbiotic systems in ticks

• Auteur / Autrice : Marie Buysse
• Direction : Olivier Duron
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Mécanismes des interactions parasitaires pathogènes et symbiotiques
• Date : Soutenance le 06/12/2022
• Etablissement(s) : Université de Montpellier (2022-....)
• Ecole(s) doctorale(s) : Biodiversité, Agriculture, Alimentation, Environnement, Terre, Eau
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Maladies infectieuses et vecteurs : écologie, génétique, évolution et contrôle (Montpellier)
• Jury : Président / Présidente : Sylvie Hurtrez-Boussès
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Olivier Duron, Sylvie Hurtrez-Boussès, Federica Calevro, Didier Bouchon, Natacha Kremer, Muriel Vayssier-Taussat
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Federica Calevro, Didier Bouchon

Mots clés

Mots clés contrôlés

Parasitisme

Symbiose

Tiques

Mots clés libres

Tiques

Co-Adaptation

Symbiose

Héritabilité maternelle

Continuum mutualisme-Parasitisme

Symbiosis

Ticks

Maternal inheritance

Co-Adaptation

Mutualism-Parasitism continuum

Résumé

Les tiques sont les Arthropodes hématophages transmettant une grande diversité d’agents pathogènes aux Vertébrés. Les maladies qui en résultent ont un coût sanitaire, vétérinaire et économique non négligeable. Néanmoins, l’ensemble de leurs communautés microbiennes ne se limitent pas à ceux-ci. Leur microbiome se compose également de microorganismes acquis depuis l’environnement et de microorganismes transmis de générations en générations, que l’on qualifie d’héritables. Ces microorganismes sont importants pour la physiologie, l’écologie et l’évolution des tiques, et vont influencer leur succès reproducteur. Certaines bactéries sont obligatoires au cycle de vie des tiques, et d’autres sont facultatives mais pourraient conférer un avantage en cas de stress environnementaux. Dans ce contexte, cette thèse s’est centrée sur l’étude des mécanismes permettant aux symbiontes héritables de se répandre et se maintenir dans les populations de tiques.Outre le fait d’être encore sous-étudiées, plusieurs bactéries héritables sont mal-identifiées, et souvent confondues avec des pathogènes phylogénétiquement proches. Nous avons démontré qu’à partir de métagénomes et grâce à des analyses phylogénétiques et génomiques, il était possible de détecter ces mal-identifications et d’identifier l’occurrence de deux bactéries obligatoires chez plusieurs espèces de tiques (Chapitre 1). Une assignation correcte des symbiontes de tiques est essentielle à la fois pour ne pas sur-estimer le risque épidémiologique lié aux tiques et sous-estimer l’implication des bactéries héritables dans la physiologie et l’évolution de leur hôte.Les tiques sont des hématophages stricts, et ce régime alimentaire biaisé nécessite aux tiques une association avec des symbiontes obligatoires pour les supplémenter en composants nutritionnels essentiels. En étudiant les métagénomes de la tique Hyalomma marginatum, nous avons démontré que si les autres espèces de tiques abritent généralement une seule lignée de symbiotes nutritionnels, cette espèce possède un système unique à doubles partenaires bactériens. Nos analyses génomiques ont révélé l'érosion du génome d'un symbionte ancestral avec un risque de collapse de l’interaction nutritionnelle, et simultanément la compensation des voies manquantes grâce à la co-symbiose avec un symbionte acquis plus récemment (Chapitre 2). Ceci confirmerait que les tiques sont dépendantes de leurs partenaires nutritionnels et que leurs associations subissent des adaptations afin de persister. L’effet des bactéries facultatives sont méconnues chez les tiques, contrairement à celles chez les Insectes où plusieurs phénotypes leur sont associés et des effecteurs génétiques sont identifiés. Nous avons alors cherché à explorer les caractéristiques symbiotiques de deux bactéries chez les tiques : Spiroplasma ixodetis chez les tiques dures et Rickettsia lusitaniae chez les tiques molles (Chapitre 3). Pour S. ixodetis, nos investigations se focalisent sur le séquençage de plusieurs génomes bactériens provenant de différentes espèces de tiques et la recherche d’effecteurs phénotypiques particulier. Pour R. lusitaniae, nos différentes expérimentations tendent à la définir comme une bactérie facultative à transmission maternelle, avec un potentiel de transmission horizontale mais sans évidence de pathogénicité dans notre modèle expérimental, et ayant un effet positif sur la valeur sélective des tiques infectées. L’étude de génomes séquencés pourrait aider à émettre des hypothèses sur son phénotype chez les tiques molles. Enfin, à partir d’analyses sans a priori par métabarcode bactérien sur œufs individuels, nous avons cherché à établir quels symbiontes sont transmis entre générations et, si oui, dans quelle proportion, chez plusieurs espèces de tiques du genre Ixodes (Chapitre 4). Définir cette composante est essentielle pour comprendre la structuration des associations microbiennes dans un microbiome complexe et dynamique.

Ticks are hematophagous Arthropods that transmit a wide variety of pathogens to Vertebrates. The resulting diseases have a significant sanitary, veterinary and economic cost. Nevertheless, their microbial communities are not limited to these. Their microbiome is also composed of microorganisms acquired from the environment and microorganisms transmitted from generation to generation, which are called heritable. These microorganisms are important for the physiology, ecology, and evolution of ticks, and will influence their reproductive success. Some bacteria are obligatory to the life cycle of ticks, and others are facultative but could confer an advantage under environmental stress. In this context, this thesis focused on the study of the mechanisms underlying the maintenance and spread of heritable symbionts in tick populations.In addition to being understudied, many heritable bacteria are misidentified, and often confused with phylogenetically related pathogens. We have demonstrated that using metagenomes and phylogenetic and genomic analyses, it is possible to detect these misidentifications and identify the occurrence of two obligate bacteria in several tick species (Chapter 1). Correct assignation of tick symbionts is essential both to avoid overestimating the epidemiological risk associated with ticks and underestimating the involvement of heritable bacteria in the physiology and evolution of their hosts.Ticks are strict hematophagous, and such biased diet requires ticks to associate with obligate symbionts to supplement them with essential nutritional components. By studying the metagenomes of the tick Hyalomma marginatum, we demonstrated that while other tick species typically harbor a single lineage of nutritional symbionts, this species has a unique dual bacterial partner system. Our genomic analyses revealed the erosion of the genome of an ancestral symbiont with a potential collapse of the nutritional interaction, and simultaneously the compensation of missing pathways through co-symbiosis with a more recently acquired symbiont (Chapter 2). This would confirm that ticks are dependent on their nutritional partners and that their associations undergo adaptations in order to persist.The effect of facultative bacteria is poorly understood in ticks, unlike those in Insects where several of their phenotypes have been documented and genetic effectors are identified. Thus, we investigated the symbiotic characteristics of two bacteria in ticks: Spiroplasma ixodetis in hard ticks and Rickettsia lusitaniae in soft ticks (Chapter 3). For S. ixodetis, our investigations are focused on the sequencing of several bacterial genomes from different tick species and the search for specific phenotypic effectors. For R. lusitaniae, our different experiments tend to define it as a facultative bacterium maternally transmitted, with a potential of horizontal transmission but with no evidence of pathogenicity in our experimental model, and with a positive effect on the fitness of infected specimens. Our investigations on sequenced genomes could help to hypothesize its phenotype in soft ticks.Finally, using unbiased bacterial metabarcoding analyses on individual eggs, we sought to establish which symbionts are transmitted between generations and, if so, in what proportion, in several species of ticks of the genus Ixodes (Chapter 4). Defining this component is essential for understanding the structuring of microbial associations in a complex and dynamic microbiome.