Impact de la pollution atmosphérique par l’ozone sur la communication chimique plante-pollinisateur : le cas de deux interactions emblématiques en Méditerranée

Impact of ozone pollution on plant-pollinator chemical communication : the case of two emblematic interactions in Mediterranean

• Auteur / Autrice : Candice Dubuisson
• Direction : Martine Hossaert-McKey
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Écologie, évolution, ressources génétique, paléobiologie
• Date : Soutenance le 11/03/2022
• Etablissement(s) : Université de Montpellier (2022-....)
• Ecole(s) doctorale(s) : GAIA (Montpellier ; École Doctorale ; 2015-...)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Centre d'écologie fonctionnelle et évolutive (Montpellier)
• Jury : Président / Présidente : Catherine Fernandez
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Martine Hossaert-McKey, Catherine Fernandez, Jean-Claude Caissard, Anne-Marie Cortesero, Magali Proffit, Agnès Mignot, Marc Gibernau
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Jean-Claude Caissard, Anne-Marie Cortesero

Mots clés

Mots clés contrôlés

Écologie chimique

Plantes -- Effets de l'ozone

Polluants atmosphériques

Plantes -- Fécondation par les insectes

Relations insecte-plante

Mots clés libres

Interaction plantes-Pollinisateurs

COVs

Ozone

Changement climatique

Pollution atmosphérique

Ecologie chimique

Plant-Pollinator interaction

VOCs

Ozone

Climate change

Atmospheric pollution

Chemical ecology

Résumé

Parmi les polluants présents dans la troposphère, l’ozone (O3) est probablement l’un des plus stressant pour les organismes, du fait de son fort potentiel oxydant. Par exemple, de fortes concentrations d’O3 ([O3]) peuvent affecter l’émission des composés organiques volatils (COVs) permettant aux plantes de communiquer avec leur environnement. De plus, l’O3 peut réagir avec ces COVs dans l’atmosphère pour créer de nouvelles molécules, modifiant ainsi le signal chimique émis par les plantes. Or, ce signal est déterminant dans les interactions plantes-insectes. De nombreuses études ont montré les effets de l’O3 sur les parties végétatives des plantes mais très peu se sont intéressées aux parties reproductives, généralement responsables de l’attraction des pollinisateurs. L’objectif de cette thèse est donc d’améliorer nos connaissances sur l’effet de l’O3 dans les étapes de la communication chimique plantes-pollinisateurs, à savoir (i) l’émission par la plante des COVs floraux, (ii) le signal chimique lors de son transport dans l’atmosphère et (iii) la reconnaissance de ce signal par les pollinisateurs.En Méditerranée, les interactions entre le figuier méditerranéen, Ficus carica (Moraceae), et son pollinisateur très spécifique, Blastophaga psenes (Agaonidae), et entre la lavande vraie, Lavandula angustifolia (Lamiaceae) et son pollinisateur très généraliste l’abeille domestique, Apis mellifera (Apidae), sont les deux modèles d’études emblématiques choisis pour répondre aux objectifs de cette thèse, de par leur degré de spécificité, et la fréquence et l’intensité des pics de pollution à l’O3 dans cette région.Ces travaux de thèse ont combiné des études descriptives et expérimentales afin de déterminer (i) le rythme journalier d’émission des COVs chez la lavande et le figuier, (ii) les variations in natura d’émission des COVs floraux de figuiers exposés de façon chronique ou ponctuelle à une pollution à l’O3 et à d’autres facteurs du changement climatique, (iii) la réponse des deux espèces exposées, en conditions contrôlées, à un pic de pollution à l’O3 en terme d’émission de leurs COVs floraux, (iv) la réaction de l’O3 avec les COVs floraux dans une atmosphère contrôlée et (v) les conséquences de ces deux effets sur l’attraction de leurs pollinisateurs.Les résultats mettent en évidence (i) pour les deux modèles, un rythme d’émission de COVs a priori corrélé à l’intensité lumineuse mais avec différents pics d’émission dans la journée selon les COVs ; (ii) pour le figuier, une variation saisonnière très marquée de l’émission des COVs floraux in natura, en lien avec la température, la sécheresse et les pollutions chroniques et ponctuelles à l’O3 ; (iii) qu’une exposition en conditions contrôlées des deux espèces pendant 5 h à 200 ppb d’O3 ([O3] maximale répertoriée dans les 15 dernières années en méditerranée) n’a pas d’effets immédiats sur l’émission de leurs COVs floraux, mais que (iv) ces COVs seuls exposés à différentes [O3] réagissent différentiellement avec l’O3 pour former de nouvelles molécules, ceci faisant varier les proportions de COVs dans le mélange dès 40 ppb d’O3, et enfin, (v) chez le figuier, que ces variations de COVs inhibent l’attraction du pollinisateur. Cette étude a mis en évidence des sources de variations dans l’émission des COVs floraux chez les deux espèces modèles mais a également permis d’avoir une vision intégrative de l’effet d’un pic de pollution à l’O3 sur la concentration des COVs autour de ces plantes. Plus généralement, ces travaux de thèse soulignent l’importance d’étudier les facteurs du changement climatique co-occurant in natura, notamment les effets de la concentration de différents polluants atmosphériques, sur la communication chimique dans différentes interactions plantes-pollinisateurs afin de mettre en place des mesures de protection de ces interactions face aux changements environnementaux actuels et futurs.

Among the pollutants present in the troposphere, ozone (O3) is probably one of the most stressful for organisms, owing to its strong oxidizing potential. For example, high concentrations of O3 ([O3]) can affect the emission of volatile organic compounds (VOCs) that allow plants to communicate with their environment. Moreover, O3 can react with these VOCs in the atmosphere to create new molecules, thus degrading the chemical signals upon which plant-insect interactions, including plant-pollinator interactions, depend. Many studies have shown the effects of O3 on the vegetative parts of plants but very few have studied their effects on their reproductive parts, which are generally responsible for the attraction of pollinators. This work therefore aims to provide knowledge on the effect of O3 in plant-pollinator chemical communication, namely, its effects on (i) the emission of floral VOCs by the plant, (ii) the chemical signal during its transport in the atmosphere and (iii) the recognition of this signal by pollinators.In the Mediterranean region, the interactions between the Mediterranean fig tree, Ficus carica (Moraceae), and its specific pollinator, Blastophaga psenes (Agaonidae), and between the true lavender, Lavandula angustifolia (Lamiaceae), and its generalist pollinator, the honeybee, Apis mellifera (Apidae), are the two emblematic study models chosen to meet the objectives of this dissertation, owing to their specificity and to the frequency and intensity of O3 pollution peaks in this region.This work combined descriptive and experimental studies to determine (i) the daily rate of VOCs emission from flowering plants, (ii) the in natura variation in emission of floral VOCs from fig trees exposed chronically or punctually to O3 pollution and other variables affected by climate change, (iii) the response of plants exposed under controlled conditions to a peak of O3 pollution, in terms of their emission of floral VOCs, (iv) the reaction of O3 with floral VOCs in a controlled atmosphere, and (v) the consequences of these two effects on the attraction of pollinators.The results show that (i) for both models, VOCs emission is correlated with light intensity but also shows different emission peaks during the day, depending on identity of the VOCs; (ii) for F. carica, there is marked seasonal variation in the emission of VOCs in natura, with light intensity, temperature, drought and chronic and acute source of O3 pollution responsible for variations in the emission of floral VOCs; (iii) for both species, exposure under controlled conditions for 5h to 200 ppb O3 (maximum ([O3] recorded in the last 15 years in the Mediterranean region) has no immediate effect on emission of floral VOCs, but (iv) floral VOCs alone exposed to different [O3] react differentially with the pollutant to form new molecules, thus modifying the proportions of VOCs in the mixture at [O3] as low as 40 ppb, and finally, (v) in F. carica, these modifications of VOCs significantly inhibit the attraction of the specific pollinator. This study highlights sources of variation in floral VOC emission in the two model species but also provides an integrative view of the effect of acute exposure to high [O3] on the concentration of VOCs around these plants. Behavioral tests with different pollinators are now essential to characterize the resilience of these interactions to the [O3]-induced variations in VOCs highlighted in this study. More generally, this work points to the importance of studying factors of climate change co-occurring in natura, including the effects of the concentrations of different air pollutants, on chemical communication in different plant-pollinator interactions in order to define measures to protect these interactions in the face of current and future environmental changes.