Implication des Chlamydiales dans l'évolution des Archaeplastida

Testing the Chlamydial footprint in Archeaplastida

• Auteur / Autrice : Marie Leleu
• Direction : Steven Ball, Denis Baurain, Ugo Pierre Cenci
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Physiologie, Biologie des organismes, populations, interactions
• Date : Soutenance le 22/04/2022
• Etablissement(s) : Université de Lille (2022-....) en cotutelle avec Université de Liège
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Biologie-Santé (Lille ; 2000-....)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Unité de glycobiologie structurale et fondamentale (UGSF)
• Jury : Président / Présidente : Annick Wilmotte
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Eva Nowack, Angela Falciatore
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : John Archibald, Gwenaël Piganeau

Mots clés

Mots clés contrôlés

Bioinformatique

Phylogénie

Endosymbiose

Évolution

Plastes

Chlamydiales

Plantes -- Évolution

Mots clés libres

Hypothèse du Ménage à Trois

Evolution

Chlamydia

Archaeplastida

Phylogénie

Ménage à Trois Hypothesis

Evolution

Archaeplastida

Ménage à trois Hypothesis

Phylogeny

Résumé

L'acquisition de la photosynthèse oxygénique par les eucaryotes s'est produite par une endosymbiose primaire entre une cyanobactérie et un ancêtre hétérotrophe. Cet événement majeur de l'évolution a abouti à l'émergence des trois lignées primaires connues sous le nom d'Archaeplastida, à savoir les Rhodophytes (algues rouges), les Chloroplastides (algues vertes) et les Glaucophytes (glaucophytes).Une récente hypothèse remet en question l'acquisition de la photosynthèse chez les eucaryotes en proposant l'implication d'un pathogène obligatoire intracellulaire lors de l'endosymbiose primaire du plaste. Cette hypothèse, appelée l'hypothèse du Ménage-à-trois (MATH), aborde spécifiquement la question centrale de la déconnexion entre l'offre et la demande de carbone au moment de l'endosymbiose du plaste, suggérant un rôle actif et direct des Chlamydiales dans le succès de l'endosymbiose primaire. Ces pathogènes auraient fourni de nombreux gènes critiques au cyanobiont hébergé dans une vésicule commune connue sous le nom d'inclusion chlamydiale. L'expression et la localisation efficace de gènes spécifiques, tels que les transporteurs clés et les glucanes transférases, auraient initié les flux biochimiques de la symbiose. MATH est soutenue par des preuves moléculaires, biochimiques et phylogénétiques mais reste très controversée. La principale critique concerne à la fois l'interprétation des arbres phylogénétiques monogéniques et l'existence d'autres contributions attribuées à différents groupes de bactéries, remettant ainsi en cause un rôle spécifique des Chlamydiales dans le processus endosymbiotique. Ce travail vise à tester l'hypothèse du Ménage à Trois en évaluant d'abord l'empreinte des Chlamydiales dans l'évolution des Archaeplastida et en comparant ensuite ce signal aux contributions analogues d'autres lignées du domaine bactérien. Un pipeline bioinformatique a été conçu pour identifier les transferts latéraux de gènes (LGT) entre Chlamydia et Archaeplastida, pour lesquels une analyse manuelle des arbres a confirmé l'occurrence très tôt au cours du processus endosymbiotique. Nous avons ensuite comparé ce signal Chlamydien chez les Archaeplastida à des signaux contrôles, afin de nous assurer de la spécificité des donneurs bactériens et des accepteurs eucaryotes impliqués dans ces LGT.

Acquisition of oxygenic photosynthesis by eukaryotes occurred through a unique primary endosymbiosis of a cyanobacterium within a heterotrophic ancestor that resulted in the emergence of the three primary lineages known as the Archaeplastida consisting of the Rhodophyceae (red algae), Chloroplastida (green algae) and Glaucophyta (glaucophytes)Recently, a paradigm shift in the acquisition of photosynthesis was proposed: the implication of an intracellular obligate pathogen in plastid establishment. This hypothesis, dubbed the Ménage-à-trois Hypothesis (MATH), specifically addresses the central issue of disconnected supply and demand of carbon at the time of plastid endosymbiosis, suggesting an active and direct role of Chlamydiales in the success of primary endosymbiosis, which would have provided many critical genes to the cyanobiont hosted in a common vesicle known as the chlamydial inclusion. The expression and efficient localization of specific genes, such as key transporters and glucan transferases, would have initiated the biochemical fluxes of symbiosis. MATH is supported by molecular, biochemical and phylogenetic evidence but remains highly controversial. The major criticism concerns both the interpretation of single gene phylogenetic trees and the existence of other contributions assigned to different groups of bacteria thereby questioning a specific role for Chlamydiales in the endosymbiotic process. This work aims to test the Ménage à Trois Hypothesis by first evaluating the chlamydial footprint in the evolution of Archaeplastida and then comparing this signal to analogous contributions from other lineages of the bacterial domain. A bioinformatic pipeline was designed to identify all lateral gene transfer (LGT) events between Chlamydia and Archaeplastida, for which a manual analysis of the trees confirmed the occurrence very early during the endosymbiotic process. We then compared this chlamydial signal in the Archaeplastida to control signals, to ensure the specificity of both the bacterial donors and the eukaryotic acceptors involved in these LGT.