Étude de la biosynthèse de la cutine chez les bryophytes, un apport à la compréhension de l’évolution des polymères apoplastiques hydrophobes des plantes

Investigation of cutin biosynthesis in bryophytes sheds light on the evolution of hydrophobic apoplastic plant polymers

• Auteur / Autrice : Samuel Knosp
• Direction : Hugues Renault
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Aspects moléculaires et cellulaires de la biologie
• Date : Soutenance le 25/02/2022
• Etablissement(s) : Strasbourg
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale des Sciences de la vie et de la santé (Strasbourg ; 2000-....)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Institut de biologie moléculaire des plantes (Strasbourg)
• Jury : Président / Présidente : Hubert Schaller
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Bénédicte Bakan
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Gwyneth Ingram, Frédéric Domergue

Mots clés

Mots clés contrôlés

Bryophytes

Polymères végétaux

Biosynthèse

Mots clés libres

Évolution des plantes

Terrestrialisation

Cutine

Phénylpropanoïdes

Cutine synthase

Péroxydase

Plant evolution

Terrestrialisation

Cutin

Phenylpropanoids

Cutin synthase

Peroxidase

Résumé

Il y a environ 500 millions d’années, une lignée de plantes aquatiques a commencé à coloniser les espaces terrestres. Cet événement évolutif, appelé terrestrialisation, est à l’origine de l’émergence et de la diversification des plantes terrestres, ainsi que d’une profonde modification des cycles géo-climatiques, et de la diversification des autres règnes du vivant. L’apparition des premières plantes terrestres s’est accompagnée de nombreuses adaptations, parmi lesquelles figurent la capacité à synthétiser des polymères apoplastiques hydrophobes, notamment la cutine, un polymère lipidique qui confère une imperméabilité aux plantes et leur permet de survivre dans un environnement desséchant. L’étude de la biosynthèse de la cutine chez les bryophytes, qui représentent le stade non-vasculaire de l’évolution des plantes terrestres, permet de comprendre comment ces polymères ont pu apparaître et évoluer chez les plantes terrestres. Les travaux présentés ici, menés sur plusieurs familles géniques de la voie des phénylpropanoïdes, démontrent que la synthèse des précurseurs phénoliques des polymères structuraux est apparue chez les premières plantes terrestres et a été conservée au cours des 500 millions d’années d’évolution qui ont suivi. Une étude fonctionnelle de la famille « cutine synthase » (CUS) chez les bryophytes a par ailleurs montré l’origine commune et la conservation d’un mécanisme essentiel de polymérisation de la cutine chez les plantes terrestres. Ce travail a été poursuivi par l’identification d’une voie faisant intervenir des gènes de type péroxydase (PRX) dans la biosynthèse de la cutine de l’espèce bryophyte Physcomitrium patens, cette famille d’enzymes étant en partie responsable de la polymérisation de la lignine, un polymère phénolique des plantes terrestres vasculaires. Ces travaux apportent ainsi de nouvelles informations sur la manière dont la cutine est apparue lors de l’émergence des plantes terrestres, et a contribué au succès de cette transition évolutive majeure. Enfin, ces travaux illustrent et supportent également l’hypothèse d’une origine commune des polymères apoplastiques hydrophobes des plantes, dont les voies de biosynthèse et de polymérisation se sont diversifiées et spécialisées par la suite au cours de l’évolution.

About 500 million years ago, an aquatic plant lineage started to colonize land. This event, termed terrestrialization, led to the emergence and diversification of terrestrial plants, and had a profound impact on geo-climatic cycles and the diversification of other kingdoms of life. However, the emergence of the first land plants required many adaptations, including the ability to synthesize hydrophobic apoplastic polymers, especially cutin, a lipid polymer that waterproofs plants and allows them to survive in a dry environment. The study of cutin biosynthesis in bryophytes, which represent the non-vascular stage of land plant evolution, helps to understand how these polymers appeared and evolved in land plants. Here, we report the study of several gene families involved in the phenylpropanoid pathway, which demonstrates that the synthesis of phenolic precursors of structural polymers emerged in first land plants and was subsequently conserved across the 500 million years of land plant evolution. A functional study of the "cutin synthase" (CUS) family in bryophytes has also shown the common origin and conservation of a cutin polymerization mechanism in land plants. This work was followed by the identification in the bryophyte Physcomitrium patens of a pathway involving peroxidase genes (PRX) in the biosynthesis of cutin, an enzyme family required for the polymerization of lignin, a phenolic polymer in vascular plants. Altogether, this work provides new information on how cutin appeared upon the emergence of terrestrial plants, and contributed to the success of this major evolutionary transition. This work in addition illustrates and supports the idea of a common origin of hydrophobic apoplastic plant polymers, which biosynthetic and polymerization pathways have diversified and specialized subsequently during evolution.