Environnement, horloges biologiques et biominéralisation de la coquille de la moule Mytilus galloprovinciallis

Environment, biological clocks and biomineralisation of the shell, in the mussel Mytilus galloprovincialis : the integration of the environment in the shell of bivalves

• Auteur / Autrice : Victoria Louis
• Direction : Franck Lartaud, Laurence Besseau
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Sciences de la Mer
• Date : Soutenance le 14/12/2022
• Etablissement(s) : Sorbonne université
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Sciences de l'environnement d'Île-de-France (Paris ; 1992-....)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Laboratoire d'écogéochimie des environnements benthiques (Banyuls-sur-Mer, Pyrénées-Orientales ; 2012-....)
• Jury : Président / Présidente : Loïc Segalen
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Audrey Mat, Matthieu Carré, Marc de Rafélis Saint Sauveur
• Jury : Rapporteur / Rapporteuse : Frédéric Marin, Eric Verrecchia

Mots clés

Mots clés contrôlés

Coquillages

Mytilus galloprovincialis

Minéralisation (biologie)

Rythmes biologiques

Mots clés libres

Horloges biologiques

Sclérochronologie

Mytilus galloprovincialis

Biological clocks

Sclerochronology

Mytilus galloprovincialis

Résumé

La coquille des bivalves se forme par le processus de biominéralisation qui n’est pas constant au cours du temps. Ainsi se forment des patrons de croissance dans la coquille, consistant en une alternance d’incréments et de stries de croissance. Leur formation est connue pour être liée aux conditions environnementales et/ou physiologiques. C’est pourquoi les coquilles de bivalves sont utilisées comme archives biologiques, permettant de reconstruire des (paléo)environnements et des (paléo)climats. Toutefois, les acteurs du contrôle temporel de la formation d’incréments dans la coquille sont encore mal identifiés : certains travaux ont mis en évidence un contrôle direct par les facteurs environnementaux, et d’autres suggèrent l’implication des horloges biologiques. Dans ce travail, les deux hypothèses ont été explorées en utilisant une approche pluridisciplinaire, croisant la sclérochronologie et la chronobiologie, avec la moule de Méditerranée, Mytilus galloprovincialis, comme modèle biologique. Les patrons de croissance des coquilles de moules ont été caractérisés dans deux lagunes méditerranéennes (Canet-Saint-Nazaire et Salses-Leucate) et en mer, dans la baie de Banyuls-sur-mer, pendant un an. En parallèle, les données environnementales ont été mesurées in situ ou obtenues à partir de bases de données, afin de cerner celles susceptibles d’impacter l’incrémentation des coquilles. Les patrons de croissance observés sont variables dans le temps (sur 1 an) et dans l’espace (selon le site étudié). A côté d’une incrémentation journalière (1/jour) ou tidale (2/jour), un régime particulier (lié au régime mixte semi diurne de marée de la région) a été caractérisé dans les coquilles d’individus des trois sites à diverses périodes de l’année. Ces observations suggèrent un contrôle de la biominéralisation par des horloges biologiques, imprimant une incrémentation circadienne ou tidale, tandis que la variabilité observée dans la formation d’incréments serait liée à la disponibilité de la nourriture, révélant deux modes distincts du contrôle de la biominéralisation. Afin de décrire l’horloge biologique de M. galloprovincialis, une analyse de l’expression de gènes relatifs à l’horloge biologique a été menée, d’une part sur des échantillons prélevés en mer sur 36 h, et d’autre part sur des moules élevées en aquariums dans des conditions de photopériode et de nourrissage contrôlées durant 28h. Nos résultats montrent une horloge plastique chez M. galloprovincialis mais son caractère endogène n’a pas pu être établi. En aquarium, en conditions constantes de photopériode ou de nourrissage, les patrons de croissance observés suggèrent le contrôle d’une horloge biologique. Cependant, aucune corrélation n’a pu être établie entre les profils d’expression des gènes liés à l’horloge et ceux des gènes relatifs à la biominéralisation. Ainsi, ni les fluctuations environnementales, ni l’action des horloges ne peuvent expliquer la formation des patrons de croissance observés de manière exclusive. Un contrôle conjoint est suggéré, médié par l’activité des valves de M. galloprovincialis dont la fermeture prolongée pourrait être à l’origine de stries de croissance en induisant une diminution du pH dans la cavité extrapalléale. Afin de tester cette l’hypothèse, le comportement des valves a été enregistré chez des individus élevés en conditions contrôlées (photopériode et/ou nourrissage), puis les patrons de croissance des coquilles analysés. Aucune des deux variables environnementales n’a d’impact sur le rythme de biominéralisation, et aucune corrélation n’est établie entre le nombre d’incréments formés et l’activité des valves. Ainsi, le processus par lequel l’horloge biologique pourrait contrôler la biominéralisation reste difficile à préciser. Ce travail constitue néanmoins une base solide pour des études futures sur la caractérisation de la relation entre les variations environnementales et le processus rythmique de formation de la coquille des bivalves.

Bivalve shells result from a biomineralisation process, which is not constant over time leading to the formation of growth patterns. Shell growth patterns consist in the periodic alternance of increments and growth lines. Their formation is known to be related to environmental and/or physiological conditions, so that shells have been used as biological archives of (paleo)environmental and (paleo)climatic conditions. However, the temporal control of increment formation is still poorly understood. A direct effect of the environmental variability on shell biomineralisation has been firstly proposed, but a possible control by biological clocks is now suggested. In this study both hypotheses were tested in the frame of a multidisciplinary approach joining sclerochronology to chronobiology using the Mediterranean mussel, Mytilus galloprovincialis as biological model. Mussels shell growth patterns were characterised in two Mediterranean coastal lagoons (Canet -Saint-Nazaire and Salses-Leucate), and in one site at sea, in the bay of Banyuls-sur-Mer, over a year of in situ experiment. In parallel, environmental variables were measured or retrieved from databases to determine which one might control incrementation in shells. Mytilus galloprovincialis shell growth patterns appear variable throughout the year and between the environments studied. Beside daily and tidal incrementation regimes, the production of increments following the mixed semidiurnal tidal regime of the region was observed at certain time of the year. Our results suggest that the incrementation patterns might be controlled by biological clocks together with a periodical variability in increment formation linked to the food availability, thus revealing a possible dual control on the biomineralisation process. To characterise the biological clock of M. galloprovincialis, gene expression of core genes and related genes of the clock were measured at sea and in aquaria under different manipulated conditions of photoperiod and food availability. We showed that the biological clock of M. galloprovincialis is plastic and its endogenous nature could not be clarified. As growth patterns were formed under constant environmental conditions in aquaria, the hypothesis of a control by biological clocks appears more probable. However, profiles of gene expression observed at sea and in aquaria were different between core biological clock genes and genes related to biomineralisation. As neither the environment or the biological clock seemed to strictly explain the growth patterns observed, a dual control by both was hypothesised. This control might occur through the valve activity of mussels as valve prolonged closure is believed to be at the origin of growth lines in bivalve shells, due to pH drop in the extrapallial fluid. Valve activity is considered as controlled by biological clocks in bivalve. To test the hypothesis of a dual control through valve activity, shell growth pattern and valve behavior were measured under different photoperiodic and food availability conditions for the same individuals. None of the environmental conditions tested seemed to give the rhythm to the biomineralisation process and no significant correlation was also observed between the number of increments formed and the valve activity, leading unclear the process by which biological clocks could control biomineralisation. However, this PhD thesis constitutes the basis for further work on the characterisation of the relationship between environmental variations and rhythmic biomineralisation of bivalve shells.