Flexibilité du comportement chez le primate : étude des dynamiques et connectivités fonctionnelles frontales

Behavioral flexibility in the primate : study of frontal dynamics and functional connectivity

• Auteur / Autrice : Clément Goussi
• Direction : Emmanuel Procyk
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Neurosciences comportementales
• Date : Soutenance le 25/03/2022
• Etablissement(s) : Lyon
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Neurosciences et Cognition (NSCo) (Lyon)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Institut Cellule Souche et Cerveau (Bron)
• Partenaire(s) de recherche : établissement opérateur d'inscription : Université Claude Bernard (Lyon ; 1971-....)
• Jury : Président / Présidente : Thomas Brochier
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Emmanuel Procyk, Andrea Brovelli, Shauna Parkes, Irène Cristofori
• Jury : Rapporteur / Rapporteuse : Andrea Brovelli, Shauna Parkes

Mots clés

Mots clés contrôlés

Neurophysiologie

Comportement animal

Primates

Connectivité structurelle (neurosciences)

Mots clés libres

Prise de décision

Cortex cingulaire médian

Cortex préfrontal latéral

Neurophysiologie

Comportement adapté

Macaque rhésus

Decision making

Mid cingulate cortex

Lateral prefrontal cortex

Neurophysiology

Adaptive behaviour

Rhesus macaque

Résumé

L’exploration de l’environnement est essentielle à la survie des primates. Elle permet de construire, au cours du temps, des connaissances et représentations internes relatives aux besoins, comme par exemple la connaissance des différentes sources de nourriture ou des routes pour éviter les prédateurs. Face à des situations nouvelles, ces expériences passées contribuent aux décisions et à la sélection de plans d’actions appropriés pour répondre aux besoins. Les primates évaluent les conséquences de leurs actions dirigées vers un but et les corrigent si nécessaire. Cette flexibilité des décisions repose sur un réseau cérébral frontal dense et complexe. Au sein de ce réseau, les cortex préfrontal latéral (LPFC) et cingulaire moyen (MCC) sont causalement impliqués dans la mise en place d’un comportement organisé et flexible mais la nature des dynamiques internes de ces cortex et leurs interactions restent encore à découvrir. Dans une première étude, j’ai caractérisé les variations des potentiels de champs locaux (LFP) de ces deux aires en montrant leur implication dans les processus décisionnels et motivationnels liés aux performances du comportement. Plus particulièrement, les variations d’activités du MCC et du LPFC corrèlent avec les variables comportementales qui permettent d’organiser, d’évaluer et de réguler les décisions au cours du temps mais aussi avec le niveau d’effort requis et la fatigue accumulée. En revanche, la représentation de la difficulté à réaliser la tâche n’est pas organisée dans ces structures cérébrales, vérifiant ainsi les hypothèses sur le fonctionnement des représentations mentales aidant à la décision. Dans un second temps, j’ai développé une tâche, utilisant un design visuel original, dans laquelle les animaux explorent les options de l’environnement par essai-erreur, se représentent les valeurs de ces options et exploitent les récompenses associées. Les enregistrements simultanés du MCC et du LPFC, pendant cette tâche, montrent qu’il existe, entre ces régions frontales, des différences fonctionnelles liées à l’évaluation des récompenses associés aux options. L'activité des cellules du MCC s’activent plus fortement et précèdent l’activation des cellules du LPFC, supposant que les informations relatives aux récompenses sont d’abord représentées dans le MCC et ensuite dans le LPFC. Ce résultat s’accorde avec le lien fonctionnel mis en évidence entre ces aires. De façon intéressante, les variations des LFP du MCC dans les bandes de fréquences Beta et Gamma prédisent celles du LPFC, indiquant que la communication s’établit en partant du MCC pour arriver dans le LPFC. L’ensemble de ces résultats valide les hypothèses de fonctionnement général du système d’adaptation comportemental, avec une représentation des récompenses qui s’organisent dans le MCC et qui permet l’implémentation des réponses flexibles dans le LPFC.

Exploring the environment is essential to primates’ survival. It allows to build, over time, knowledge and internal representations related to the needs, such as knowledge of different food locations or routes to avoid predators. Facing new situations, these past experiences are used to make decisions and to select appropriate action plans to achieve goals. In such situations, the animals assess the consequences of goal-directed actions and correct them if necessary. This flexibility of decisions is based on a dense and complex frontal cerebral network. Within this network, the lateral prefrontal (LPFC) and midcingulate (MCC) cortex are causally involved in the establishment of organized and flexible behavior, but the nature of the internal dynamics and their interactions remain unknown. In a first study, I characterized the variations of the local field potentials (LFP) of these two areas by showing their involvement in decision-making and motivational processes related to behavioral performance. More specifically, activity variations in MCC and LPFC activity correlated with behavioral variables that made it possible to organize, evaluate and regulate decisions over time, but also with the level of effort required and the accumulated fatigue. On the other hand, the representation of the difficulty of carrying out the task was not represented in these cerebral structures, thus verifying hypotheses on the respective contributions of the neural representations to the decisions. Secondly, I developed a task with a novel visual design, in which the animals explore the options of the environment by trial and error, represent the values of these options and exploit the associated rewards. Simultaneous MCC and LPFC recordings during this task showed functional differences between regions related to the evaluation of rewards associated with the options. MCC cells fired more strongly and preceded the activation of LPFC cells, suggesting that reward information was first represented in the MCC and then in the LPFC. This result agrees with the hypothesized functional link between these areas. Interestingly, the variations of MCC LFPs in the Beta and Gamma frequency bands in majority predicted those of the LPFC, indicating that the communication was established from the MCC to the LPFC. All these results support the general functional hypotheses of a behavioral adaptation system, with a representation of rewards organized in the MCC and allowing the implementation of flexible responses in the LPFC.